CAPITULO 11 LAS ENFERMEDADES VASCULARES DEL CLAVEL EN COLOMBIA Y EN EL MUNDO. Germán Arbeláez' El clavel es atacado por un gran número de enfer- medades causadas por hongos, bacterias, nemátodos, virus y micoplasmas, las cuales se presentan afectando diferentes partes de la planta. Dentro de esas enfermedades, las más importantes son las enfermedades vasculares por las altas perdidas que ocasionan, por la facilidad de propaga- ción a través de los esquejes, por su alta persisten- cia en el suelo y por el alto costo de algunas de las medidas de control utilizadas. Las enfermedades vasculares del clavel son oca- sionadas por hongos y bacterias y, hasta el momen- to, se han reconocido las siguientes: 1. Marchitamiento bacterial, causado por Pseudo- monas caryophylH (Burkh) Starr et Burkh. 2. Enanismo bacterial, causado por Erwinia chrysanthemi Burkh. pv. dianthicola. 3. Marchitamiento lento, causado por una raza del hongo Rhizoctonia so/ani Kuhn. 4. Marchitamiento vascular, causado por el hongo Phia/ophora cinerescens ('JVoIlenw.)van Beyma. 5. Marchitamiento vascular, causado por el hongo Fusarium oxysporum Schlecht f.sp. dianthi (Prill et Dei.) Snyder et Hansen. Las dos primeras enfermedades mencionadas, que son bacteriales, se han reconocido en varios paises desde hace mucho tiempo, tienen una distribución restringida y, rara vez, causan perdidas severas. Actualmente, estas enfermedades son bastante escasas en el mundo y, hasta ahora, no se han registrado en Colombia, debido, posiblemente aque el material de propagación importado esta libre de esas bacterias. , Profesor Titular, Facultad de Agronomia, Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Agronomia, A.A.14490, Santafé de Bogotá. 12 El marchitamiento lento, causado por una raza de Rhizoctonia so/ani, es una enfermedad que sólo se ha reconocido en Italia y Alemania (Garibaldi, 1974; 1978). La enfermedad causada por Phia/ophora cinere- scens fué la enfermedad vascular más importante en Europa hace varios anos y fué la primera enfer- medad vascular reconocida en Colombia, la cual se . observó, por primera vez, en 1972 en material de propagación procedente de Holanda y Estados Unidos. La distribución de esta enfermedad en el pals ha sido limitada y ha ido perdiendo importancia (Arbeláez, 1987). 1. Marchitamiento bacterial - Pseudomonas caryophylll El marchitamiento bacterial es causado por la bac- teria Pseudomonas caryophylHytiene como sinóni- mo a Phytomonas caryophylH. Esta enfermedad se observó, inicialmente, en los Estados Unidos, y luego, se registró en la mayorla de los paises productores de clavel y fué una enfermedad bastan- te importante en el mundo entre 1950 y 1955 (Jones, 1941; Hellmers, 1955; Garibaldi, 1978). La enfermedad se caracteriza por un marchitamiento repentino del follaje, seguido de un amarillamiento y la muerte de la planta causada por la destrucción del sistema vascular; las hojas toman una coloración verde grisácea, afectándose, también, el tallo y las ralees, por lo cual la planta se puede arrancar con gran facilidad; usualmente, se puede observar, también una deformación y un entorcha miento de los brotes jóvenes. Generalmente, en los entrenudos yen la parte inferior de la planta, se observan grietas longitudinales, através de las cuales salen exudados bacteriales, caracterlsticos de la enfermedad. Al levantar la corteza del tallo, se observan en el sistema vascular rayas longitudinales de color ma- rrón y de apariencia húmeda; dichos tejidos son viscosos y pegajosos al tacto, aspecto que es de gran ayuda para el diagnóstico de la enfermedad (Baker et al, 1985). La bacteria se caracteriza por tener bacilos cortos y delgados con los extremos ligeramente curvados, móviles, con uno a dos flagelos y, frecuentemente localizados en ambos extremos. Las colonias de la bacteria de 4 a 5 dlas de edad tienen un tamaño de 3a 4 mm en PDA y son circulares, lisas, brillantes, de color café claro o grisáceo y, posteriormente, toman una coloración oscura (Baker et al, 1985). La temperatura óptima de crecimiento de la colonia es de 30 a 33°C y la enfermedad es favorecida por una temperatura del aire y del suelo de 26 a 30°C y por una alta humedad (Dickey y Nelson, 1963; 1967). La bacteria requiere de heridas para la entrada a los tejidos y las plantas jóvenes son más susceptibles que las plantas adultas. La bacteria se disemina en los esquejes, en el agua, en las manos de los trabajadores y en las herramientas contami- nadas. Además, la bacteria tiene la capacidad de sobrevivir en el suelo por lo menos un ano. 2. Enanismo bacterial - Etwlnla chrysantheml pv. dlanthlcola El enanismo bacterial es causado por Etwinia chrysanthemipv. dianthico/a(Dyeetal, 1980). Esta enfermedad se registró inicialmente en Holanda en 1951 y apareció posteriormente en otros paises europeos, Estados Unidos y Nueva Zelandia (Le- lUot,1956; Tammen et al 1964; Garibaldi, 1978). El agente causal tiene como sinónimos a Pectobac- terium parlheniivar. dianthicola ya Erwinia parlhenii varo dianthicola. Los slntomas iniciales de la enfermedad se carac- terizan por un ligero marchitamiento de la planta con algún debilitamiento de los brotes apicales; poste- riormente, el marchitamiento se hace más evidente, principalmente, en las hojas bajeras y se presenta un entorchamiento de las hojas; éstas toman un color verde claro a verde amarillento y son más delgadas en comparación con las de una planta sana; los tallos son delgados y débiles, con entrenudos cortos y, en general, se aprecia un enanismo severo de laplanta. Eltallo, anivelvascular, presenta lesiones de color café y de apariencia húmeda. Aunque, parlas slntomas, es posible confundir esta enfermedad con la causada por P. caryophylli, el enanismo bacterial tiene un avance más lento y no se producen grietas en los tallos, lo cual si se observa en aquella enfermedad. La bacteria se caracteriza por tener bacilos rectos, con los extremos redondeados y es móvil con varios flagelos peritricos. Las colonias de 4 a 5 dlas de edad son redondas con el centro levantado y con un ligero tinte rosado en el medio PDA. El patógeno puede permanecer bastante tiempo en la planta sin ocasionarslntomas, lo cual depende de la temperatura y del estado de desarrollo, pero puede sobrevivir en el suelo alrededor de un ano, bastante menos que los demás patógenos vasculares del clavel (Garibaldi, 1972). La tempe- ratura óptima para la infección es de 25 a 27°C, mientras que P. caryophyRi tiene una temperatura óptima de 30 a 33°C. La enfermedad se disemina, principalmente, por el material de propagación infectado, por el agua y por herramientas contaminadas (Hellmers, 1958). 3. Marchitamiento lento - Rhlzoctonla so/anl El marchitamiento lento fungoso es causado por una raza de Rhizoctonia solani. La enfermedad se caracteriza por la reducción en el crecimiento de la planta y la presencia de tallos y brotes delgados, los cuales se amarillan posteriormente y la planta se marchita y muere. Al hacer un corte transversal del tallo, se observa, a nivel vascular, una coloración marrón más evidente en la base de la planta. El desarrollo de la enfermedad y de los sfntomas está influido por la temperatura del suelo, ya que, de 25 a 30°C, los sfntomas se manifiestan en un mes, mientras que a temperaturas de 20 a 25°C, los slntomas se manifiestan en 3 a 4 meses y no se presentan por debajo de 20°C (Garibaldi, 1978). 4. Marchitamiento vascular - Phialophora clnerescens El marchitamiento vascular ocasionado Phia/ophora cinerescens fué la enfermedad del clavel de mayor importancia en el mundo hace unos 25 anos y fué la responsable de una apreciable disminución del área sembrada en algunos paises europeos. En Colom- bia, ésta fué la primera enfermedad vascular regis- trada en clavel, a partir de esquejes de origen holandés infectados por el patógeno (Arbeláez, 1987). Su distribución en el pals ha sido bastante limitada, como ha ocurrido en otros paises, en donde ha ido perdiendo importancia, siendo reem- plazada, progresivamente, por Fusariumoxysporum f.sp. dianthi. El organismo causal tiene como sinó- nimo a Verticillium cinerescens. Los slntomas de la enfermedad se caracterizan por una pérdida de turgencia de las hojas y los tallos de las plantas afectadas; las hojas presentan un color verde grisáceo y coloraciones rojizas, principalmen- te, hacia la mitad de la hoja, lo cual constituye una de las caracterlsticas importantes para el diagnós- tico de la enfermedad. 13 El marchitamiento de la planta es repentino y rápido y no un marchitamiento lento y progresivo como en el caso de la enfermedad causada por Fusarium oxysporumf.sp. dianthi. A niveldel sistema vascular, se presenta una coloración de marrón clara a ma- rrón oscura, la cual se va oscureciendo poco a poco hasta tomar un color chocolate oscuro en la base de la planta y sin presentarse tejidos afectados de color blanco yesoso y deshilachado, caracterlsticos del ataque de Fusarium oxysporum f.sp. dianthi (Hell- mers, 1958; Garibaldi, 1978; Baker, 1980). El patógeno se caracteriza por producir conidióforos simples o ramificados, septados, de hialinos a color café claro, con una apariencia de abanico (similar al conidióforo de PeniciIHum), con fialides en forma de botella, sobre las cuales se forman las conidias en sueesión que son aseptadas, hialinas al principio y, luego, de color marrón claro, de 5,0 a 7,0 micras por 1,5 a 3,0 micras de ancho; las conidias se mantie- nen agrupadas por una substancia mucilaginosa. Las colonias del hongo tienen color de gris claro a verde oliva claro a oscuro, con bordes hialinos y un crecimiento muy lento (0,1 - 0,2 cmldla) (Hellmers, 1958). Latemperatura óptima parael crecimiento del micelio está entre 10 y 15°C, para esporulación, de 18 a 23°C y, para germinación de esporas, de 21 a 22°C (Holley y Baker, 1991). Esta enfermedad se desa- rrolla a temperaturas menores que las requeridas para la enfermedad ocasionada por Fusarium oxysporum f.sp. diantht, ésto implicarla una mejor adaptación de P. cinerescens en la Sabana de Bogotá, situación que no se ha observado. El hongo sobrevive saproflticamente en el suelo por varios anos y, una vez entra en contacto con la planta de clavel, penetra a través de las puntas de ralees o por heridas y, después, inicia su colonización vascular. De acuerdo con la resistencia o susceptibilidad de lavariedad yla temperatura, el perIodo de incubación de laenfermedad varia entre 40y 11OdIas (Garibaldi, 1969; Baker, 1908). La enfermedad, como los otros patógenos vasculares, se transmite através de esquejes infec- tados, suelo y herramientas contaminadas. 5. Marchitamiento vascular - Fusarium oxysporum f.sp. dianthi El marchitamiento vascular ocasionado por Fusarium oxysporum f.sp. dianthi, en los últimos 20 anos, ha sido una de las enfermedades más limitantes y que mayores pérdidas ha ocasionado en el mundo, no 14 obstante las diferentes medidas de control aplica- das (Garibaldi y Gullino, 1987). La enfermedad ha tenido una gran importancia en los paIses suroccidentales de Europa (Garibaldi y Gullino, 1987), Gran Bretana (Evans, 1978) y Estados Uni- dos (Holley y Baker, 1991). Esta enfermedad es la más limitante y la más importante del cultivo de clavel en Colombia, debido a la fácil propagación a partir de material infectado, a su alta persistencia en el suelo, al alto costo y relativa baja eficiencia de las medidas de control aplicadas. Hasta 1975, los cultivos colombianos estuvieron libres de la enfermedad, pero a partir de este ano, la frecuente importación de esquejes infectados procedentes de Holanda, Francia, Ale- mania, Israel y Estados Unidos, hizo que esta enfermedad se presentara con una importancia creciente (Arbeláez, 1988). La enfermedades ocasionada por el hongo Fusarium oxysporum f.sp. dianthi y tiene como sinónimos a Fusarium dianthi, Fusarium redo/ens, Fusarium redo/ens f.sp. dianthiy Fusarium oxysporum f.sp. redo/ens. Aunque algunos autores han considerado a Fusarium oxysporum f.sp. dianthi y a Fusarium oxysporum varo redo/ens como organismos dife- rentes, basados en la diferente morfologla de las macroconidias, Baayen y Gams (1988) consideran que no se justifica esta distinción a nivel especifico y varietal. Dentro de Fusarium oxysporum f.sp. dianthi, se considera que existen por lo menos 8 razas fisiológicas (Garibaldi et al, 1986). Caracterlsticas del patógeno. El hongo se caracteriza por producir colonias de rápido crecimiento, con una tasa diaria cercana a un centlmetro en PDA a 25°C. El micelio es, generalmente, aéreo, abundante, algodonoso, con una coloración variable, de blanco a rosado durazno, pero, comunmente, con un tinte púrpura o violeta más intenso en la superficie del agar (Booth, 1970). El hongo se caracteriza por producir tres clases de esporas: 1. Microconidias que son esporas unicelulares, sin septas, hialinas, de elipsoidales a ciUndricas, rectas o curvadas; se forman sobre fialides late- rales, cortas, simples o sobre conidióforos poco ramificados. Las microconidias tienen 5 - 12 micras de largo por 2,5 - 3,5 micras de ancho (Nelson, 1981). 2. Macroconidias que son esporas de pared delga- da, fusifonnes, largas, moderadamente curvadas en forma de hoz, con varias células y de 3 a 5 septas transversales, con lacélula basal elongada y la célula apical atenuada; las macroconidias tiene un tamaño de 27 a 46 micras de largo por 3,0 a 4,5 micras de ancho (Nelson, 1981). 3. Clamidosporas que son esporas formadas a partir de la condensación del contenido de las hifas y de las macroconidias y de paredes grue- sas, mediante las cuales el hongo sobrevive en condiciones ambientales desfavorables y en ausencia de plantas hospedantes. Estas espo- ras se forman simples o en pares, son terminales o intercalares ytienen untamaño de 5 a 15micras de diámetro (Nelson, 1981). La morfologla de las macroconidias y la presencia y las caracterlsticas de las clamidosporas son muy importantes para la identificación de la especie (Nelson et al, 1983). Las macroconidias y las microconidias se producen en los vasos del xilema, pero las microconidias son predominantes en tejidos infectados. La morfologla de las colonias es muy variable y el hongo puede presentar dos tipos de colonias; una de tipo micelial, caracterizada por la producción de abundante micelio aéreo y pocas microconidias y otra de tipo pionotal, con la formación de poco o ningún micelio aéreo y abundantes microconidias (Nelson, 1981). Hasta el momento no se conoce la fase perfecta del hongo (Nelson et al, 1983). Sintomas. La enfermedad se caracteriza por la apariencia unilateral de losslntomas de marchitamiento, acom- pañada por el amarillamiento parcial de las hojas y el doblamiento de los brotes hacia el ladode la planta enferma, a causa de la interferencia en el crecimien- to; en estados iniciales, en las hojas, puede obser- varse la mitad clorótica y la mitad de un color verde normal. Además se observa un enanismo de los brotes y una disminución del crecimiento de la planta. Los slntomas de la enfermedad afectan la planta avanzando hacia arriba hasta causar un marchitamiento generalizadoysu muerte (Bickerton, 1942). Al realizar un corte transversal deltallo, en los haces vasculares, se observa una coloración blanquesina, amarillenta o marrón con la muerte y el deshilacha- miento de los tejidos, sin afectarse la médula; éste es un aspecto muy importante para eldiagnóstico de la enfermedad y que, facilmente la diferencia de otras enfermedades vasculares (Baker, 1980). Las ralees y los tallos no presentan daño inicial importante, pero, luego, se afectan severamente con la formación de cavidades, presentándose, posteriormente, una pudrición seca en la base de las plantas y en las ralees y se pueden presentar ataques de organismos secundarios, como Fusarium roseum (Holley y Baker, 1991). Ciclo de la enfennedad. La enfermedad se inicia con el crecimiento de las hifas o con la germinación de las clamidosporas en latencia presentes en los tejidos muertos del hospe- dante y estimuladas por los exudados secretados por las ralees de las plantas de clavel recién sem- bradas. Las hifas del hongo penetran directamente la epidermis de las ralces, pasan a la corteza ya la endodermis y entran a los vasos del xilema; las hifas pueden penetrar también, a través de heridas he- chas en forma mecánica o por nemátodos, insectos o miriápodos. Sin embargo, la penetración directa a través de las ralees es el método más común de entrada del patógeno (Baker, 1978; Baayen, 1988). El hongo, una vez dentro de la planta, se mueve hacia el tejido vascular por colonización intracelular de los vasos del xilema y los invade cuando están maduros o, si la penetración es por heridas, se sitúa en ellas (Nelson et al, 1960). El patógeno coloniza los vasos del xilema por creci- miento del micelio o por medio del transporte pasivo de las microconidias producidas en dichos vasos, lo cual ocasiona una colonización rápida y discontinua (Baayen, 1988). Este transporte pasivo de conidias contribuye a una colonización desuniforme de la planta, lo cual puede hacer que el material de propagación sea aparentemente sano y pueda re- sultar afectado (Baayen y de Maat, 1987). La colonización inicial está restringida a los tejidos vasculares, y, cuando el hospedante está muy afectado, ocurre la invasión a los tejidos adyacen- tes, como son la médula, el cambium, el floema y la corteza (Pennypacker y Nelson, 1972; Harling etal, 1988). Lacolonización del tallo es unilateral debido a que la diseminación lateraly radialde hongo parece inhibida por las paredes celulares y otras barreras laterales (Baayen y Elgersma, 1985). La oclusión de los vasos del xilema infectado juega un papel muy importante en la resistencia de las plantas declavelytiene quever con el marchitamiento 15 de la planta, aunque, especialmente en variedades resistentes, las plantas para compensar los vasos destruidos, tienen la capacidad de regenerar nue- vos vasos del xilema, como un método para crear nuevas vlas de transporte de agua (Baayen, 1986). Epidemiologia. La temperatura es uno de los factores ambientales de mayor influencia en el desarrollo de la enferme- dad y en la expresión de los slntomas, al igual que la nutrición del planta (Baker, 1988). Latemperatura óptima paraeldesarrollodel patógeno está entre 25 y 3Q·C, con una temperatura mlnima de 5·C y una temperatura máxima de 37·C; el punto termal de muerte en el suelo es de 57,5 a 60,O·C durante 30 minutos. La esporulación óptima ocurre entre 20 y 25·C, con 12 horas de luz y 12 horas de · oscuridad. El pH óptimo es de 7,7 Ypuede desarro- llarse entre 2,2 y 9,0 (Fletcher y Martin, 1972; ·Nelson, 1981; Tramier et al, 1983). Una mayor severidad de laenfermedad se ha obser- · Vado a temperaturas mayores de 20·C. Fletcher y _Martin (1972) observaron una buena expresión de los slntomas a 26·C, un periodo de incubación más largo a 22·C y una colonización muy lentay muy baja expresión de los slntomasa 14y 15°C; ésto mismo fué observado por Cevallos st al (1990). Nelson (1964) menciona que, a una temperatura de 21·C, los slntomas se expresan 1 o 2 meses después de la siembra, mientras que a 13·C, dichos slntomas 'se expresan entre 2 y 3 meses. ·Gasiorkiewitz (1960) observó una mayor infección · con altos niveles de nitrógeno, principalmente en forma amoniacal, bajos niveles de potasio Ybajo pH. ·La incidencia de la enfermedad fue menor con las ·aplicaciones de nitrato de calcio, por el aumento de los niveles de calcio y por su efecto enel pH delsuelo (Blanc st al, 1983). . Plantas jóvenes con gran desarrollo foliar y tejidos suculentos son más susceptibles al ataque del ; patógeno que plantas adultas (Baker, 1980). La adición al suelo de materia orgánica parece ser un factor que predispone la planta al ataque del patógeno (Rattink, 1983). El hongo es bastante aeróbico y sus poblaciones se reducen con la saturación del suelo. Diseminación. La principal diseminación del patógeno ocurre a 16 través de esquejes infectados provenientes de la planta madre. Una de las dificultades para evitar este tipo de diseminación consiste en que el hongo coloniza el sistema vascular antes de la expresión de los slntomas en la planta y los esquejes obteni- dos pueden llevar el patógeno sin mostrar slntomas externos (Nelson, 1964); además, la distribución del hongo no es uniforme debido a la colonización pasiva de las microconidias en los vasos del xilema y algunos esquejes pueden resultar sanos y otros enfermos (Fletcher y Martin, 1972). Otra fuente de diseminación es el suelo contamina- do, en donde el hongo puede sobrevivir muchos anos a través de las clamidosporas. Las herramien- tas, diversos equipos, el hombre, los animales son susceptibles de transmitir la enfermedad llevando suelo infestado con el patógeno (Baker, 1980). El agua puede ser un agente de diseminación del hongo, debido a su capacidad para sobrevivir en este elemento; las esporas, aún, pueden germinar en el agua y contaminar los reservorios (Rattink, 1977; Garibaldi, 1978). Elaire no es un factor importante en ladiseminación del patógeno, pero puede presentarse cuando ocu- rre esporulación externa, aunque ésta no ocurre frecuentemente porque la planta muere antes que la esporulación externa se produzca. E.I aire puede transmitir el patógeno al diseminar suelo contami- nado (Garibaldi, 1978). BIBLlOGRAFIA 1. Arbeláez, G. Control of Fusarlum oxysporom and Phla/ophora c/nel8scens on camation by combined soil treatment and application of antagonists. 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