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Original Article
Biosci. J., Uberlândia, v. 28, n. 6, p. 1038-1050, Nov./Dec. 2012
FORRAGEAMENTO DE Pitangus sulphuratus E DE Tyrannus melancholicus
(Aves: Tyrannidae) EM HÁBITATS URBANOS
FORAGING BEHAVIOUR OF Pitangus sulphuratus AND Tyrannus melancholicus
(Aves: Tyrannidae) IN URBAN HABITATS
Liliane MARTINS-OLIVEIRA1, Renata LEAL-MARQUES2, Carlos Henrique NUNES2,
Alexandre Gabriel FRANCHIN3; Oswaldo MARÇAL JÚNIOR4
1. Doutoranda, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais – PPG-ECRN, Laboratório de
Ornitologia e Bioacústica - LORB, Instituto de Biologia, Universidade Federal de Uberlândia – UFU, Uberlândia, MG, Brasil.
lilianebioufu@yahoo.com.br;2. Mestre, PPG-ECRN, LORB, Instituto de Biologia - UFU, Uberlândia, MG, Brasil; 3. Doutor, PPG-
ECRN, LORB, Instituto de Biologia, UFU - Uberlândia, MG, Brasil; 4. Professor, Doutor, LORB, Instituto de Biologia - UFU,
Uberlândia, MG, Brasil.
RESUMO: Tiranídeos (Aves: Tyrannidae) são aves com ampla riqueza comportamental e que ocorrem em uma
enorme variedade de ambientes, incluindo áreas urbanas. Este estudo objetivou verificar e comparar o comportamento de
forrageio de Pitangus sulphuratus e de Tyrannus melancholicus no ambiente urbano. O trabalho foi realizado na cidade de
Uberlândia, MG, de abril a dezembro de 2009, totalizando 280 horas de esforço amostral. Foram amostradas 72 parcelas,
duas vezes por estação – seca e chuvosa. As observações foram realizadas no período da manhã, em sessões de 50 min.
Foram registrados comportamentos de procura e de ataque, tipo e número de substratos de procura, tempo de procura e de
ataque; direção, substrato e distância percorrida no ataque; altura do substrato; tamanho e tipo de item alimentar;
manipulação; comportamento pós-ataque. A estratégia de procura “estático” e os substratos de procura “árvores” foram
mais frequentes para as duas espécies. Predominaram as estratégias de ataque “investir-atingir” para T. melancholicus e
“investir-pousar” para P. sulphuratus. A direção de ataque “diagonal abaixo” foi utilizada com maior frequência pelas
duas espécies, mas T. melancholicus atacou presas principalmente no “ar” e P. sulphuratus na “grama”. O principal item
alimentar foi “artrópode”. Para a maioria das variáveis, T. melancholicus apresentou valores médios maiores do que P.
sulphuratus, exceto para tempo médio de procura em vôo e número de poleiros na procura. Embora T. melancholicus
apresente comportamentos mais especializados no item alimentar e na forma de captura, as duas espécies pesquisadas
mostraram ampla plasticidade comportamental com aspectos generalistas, o que favorece a sobrevivência das duas
espécies em ambientes urbanos.
PALAVRAS-CHAVE: Comportamento alimentar. Urbanização. Passeriformes. Tiranídeos.
INTRODUÇÃO
O conjunto das estratégias utilizadas por
uma espécie para encontrar, capturar, subjugar,
engolir e combater os mecanismos de defesa de
suas presas é denominado forrageamento (POUGH
et al., 2008). As estratégias de forrageamento
utilizadas pelas aves combinam interações
complexas entre morfologia, preferência de presas,
comportamento de forrageamento, seleção de
habitat, disponibilidade de presas, relações com
predadores e competidores (MORRISON et al.,
1990). Desse modo, quantificar o comportamento
de forrageamento das diferentes espécies pode
contribuir para o entendimento das relações de
nicho (ROBINSON; HOLMES, 1982), da partição
e utilização de recursos (VOLPATO;
MENDONÇA-LIMA, 2002), dos padrões de
especialização de substrato e dieta
(MALDONADO-COELHO, 2009), do uso de
hábitat (KARR; BROWN, 1990; MALDONADO-
COELHO, 2009), da estrutura das comunidades
(MACARTHUR, 1958), como também para os
esforços de conservação (PETIT et al., 1995).
Tyrannidae (Aves: Passeriformes) é uma
família exclusivamente Neotropical e que se
notabiliza pela maior riqueza de espécies entre
todos os grupos de aves desta Região,
representando aproximadamente 18% dos pássaros
da América do Sul (GILL, 1994; SIBLEY;
MONROE Jr., 1990). Essas aves se adaptaram a
uma ampla variedade de ambientes e nichos
ecológicos, além de apresentarem grande riqueza
de repertórios comportamentais, quando
comparados aos outros passeriformes suboscines
(TRAYLOR; FITZPATRICK, 1981).
De acordo com Franchin (2009), Pitangus
sulphuratus e Tyrannus melancholicus são as duas
espécies mais representativas entre tiranídeos
registrados nas áreas verdes urbanas do Brasil.
Pitangus sulphuratus (LINNAEUS, 1766), o bem-
te-vi, é uma das aves mais abundantes e conhecidas
do Brasil. É encontrado em bordas de clareiras de
florestas, capoeiras, plantações, eucaliptais,
Received: 10/02/12
Accepted: 05/09/12
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Forrageamento de Pitangus... MARTINS-OLIVEIRA, L. et al.
Biosci. J., Uberlândia, v. 28, n. 6, p. 1038-1050, Nov./Dec. 2012
cerrados, caatinga, pastos sujos, mangues, parques
e ruas arborizadas. (SIGRIST, 2009). Possui uma
dieta onívora (SKUTCH, 1960; FFRENCH, 1976;
FITZPATRICK, 1980). Tyrannus melancholicus
(VIEILLOT, 1819), o siriri, também é bastante
comum no país, sendo um tiranídeo típico de áreas
abertas, antrópicas ou naturais, como cerrados e
cerradões, além de ocorrer em ambientes florestais
densos, especialmente nas bordas de mata e
clareiras. É uma espécie essencialmente insetívora
e parcialmente frugívora (SIGRIST, 2006). No
Cerrado, grande parte de sua população migra rumo
à Amazônia, com a chegada do frio (GWYNNE et
al., 2010).
A literatura geral apresenta informações
diversas sobre Pitangus sulphuratus e Tyrannus
melancholicus (RIDGELY; TUDOR, 1994; SICK,
1997). Contudo, descrições mais detalhadas da
biologia e comportamento dessas espécies são
escassos (ARGEL-DE-OLIVEIRA et al., 1998) e
muitas são restritas aos ambientes naturais
(FITZPATRICK, 1980; GABRIEL; PIZO, 2005;
JAHN et al., 2010).
Considerando que o comportamento de
forrageio das aves é um dos aspectos biológicos
influenciado pela complexidade estrutural do
ambiente e de seu entorno (ROBINSON;
HOLMES, 1982) e que a alimentação é um dos
aspectos fundamentais para a sobrevivência das
espécies nos diferentes ambientes, torna-se
importante estudar as estratégias de forrageio das
aves no ambiente urbano, gerando novos
conhecimentos sobre a ecologia, conservação de
espécies e manejo de habitats urbanos
(BEISSINGER; OSBORNE, 1982). Assim, o
presente estudo teve como objetivo comparar
aspectos comportamentais do forrageamento de
Pitangus sulphuratus e Tyrannus melancholicus em
hábitats urbanos.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
O trabalho foi realizado na cidade de
Uberlândia, Minas Gerais (18º56’38’’S,
48º18’39’’O). O município está inserido no bioma
Cerrado, que possui desde campos até formações
florestais, mata de galerias e veredas (SCHIAVINI;
ARAÚJO, 1989; ARAÚJO; HARIDASAN, 1997).
A vegetação atual de Uberlândia restringe-se a
fragmentos pequenos e isolados devido
principalmente a atividades agropecuárias
(ARAÚJO et al., 1997). O clima, segundo
classificação de Köppen, é do tipo Aw
megatérmico com sazonalidade definida, com
chuvas de outubro a abril e seca de maio a
setembro (ROSA et al., 1991). O município possui
área de 4.115 km², sendo 219 km² de área urbana
com população estimada de 604.013 habitantes
(SECRETARIA DE PLANEJAMENTO E
DESENVOLVIMENTO URBANO, 2008; IBGE,
2010).
Foram amostradas 72 parcelas com área de
5.000 m² igualmente distribuídas em três tipos de
hábitats urbanos: ruas, praças e áreas alteradas de
parques urbanos e reservas particulares próximos a
fragmentos de vegetação nativa. As áreas
selecionadas distribuíram-se por todo o perímetro
urbano apresentando diferentes níveis de
arborização e com distância mínima de 200 m entre
si para garantir independência entre as amostras
(BIBBY et al., 1993).
Procedimentos
As observações foram realizadas entre
07:00 e 12:30h, no período de abril a dezembro de
2009. Cada parcela foi amostrada por no mínimo
50 min por dia, sendo visitadas quatro parcelas por
dia de observação. Todas as parcelas foram
amostradas quatro vezes, igualmente entre as
estações do ano (seca e chuvosa). Os registros das
espécies foram realizados com o auxílio de
binóculos 8x40 mm.
Uma vez iniciado o registro dos
comportamentos de um indivíduo, o mesmo era
acompanhado até que finalizasse o forrageamento
com um ataque (movimento direto sobre a presa ou
substrato onde o alimento está oculto) e tinha todos
os comportamentos anotados, amostragem animal
focal (ALTMANN, 1974). Foi considerado como
forrageamento efetivo somente a sequência de
comportamentos registrados que resultaram em
ataque a presa. Os comportamentos foram
registrados de acordo com a técnica de amostragem
sequencial (adaptado de HEJL et al., 1990). Ao
realizar observações sequenciais obtém-se uma
maior amostragem; porém, as amostras geradas não
são independentes, o que pode levar a uma
inacurácia na estimativa da proporção de cada
comportamento utilizado e da variância associada
(HEJL et al., 1990). Registrando os
comportamentos de um mesmo indivíduo separados
por um intervalo de tempo, reduz-se a pseudo-
replicação devido à autocorrelação das amostras.
Além disso, o baixo número de registros de
comportamentos por indivíduo em cada parcela por
dia, também contribui para reduzir a pseudo-
replicação (adaptado de LOPES, 2005). Foram
feitos em cada parcela por dia de amostragem no
máximo três registros de comportamentos
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Forrageamento de Pitangus... MARTINS-OLIVEIRA, L. et al.
Biosci. J., Uberlândia, v. 28, n. 6, p. 1038-1050, Nov./Dec. 2012
executados por um mesmo indivíduo, separados por
intervalos de no mínimo dois minutos. Este
intervalo de tempo foi considerado suficiente pelo
fato das espécies estudadas apresentarem grande
mobilidade. Para individualização naquela
amostragem acompanhava-se a ave até finalizar
seus registros.
A classificação e nomenclatura dos
comportamentos de procura e ataque seguiram a
proposta de Remsen e Robinson (1990), sendo
adaptado para o português de acordo com Volpato
e Mendonça-Lima (2002). Alguns comportamentos
de procura não estavam descritos na literatura,
porém foram observados durante amostragens
piloto e classificados nesse estudo. Foram
acrescentadas as seguintes estratégias de procura:
“estático” (em que a ave permanece parada sobre
um substrato movimentando em alguns casos
somente a cabeça) e “pendurar” (mesma descrição
da estratégia “pendurar” usada no ataque, mas
ocorrendo durante a procura). Somente indivíduos
forrageando dentro da parcela foram registrados.
Em relação ao comportamento de procura,
foram avaliadas também as seguintes variáveis:
tipo e número de substratos de procura (arbusto na
copa ou no interior em galho com ou sem folhas,
árvore na copa ou no interior em galho com ou sem
folhas, antena, asfalto, cimento, grama, cerca,
edificação, fio, galho, paralelepípedo, placa, poste e
terra); tempo de procura (s) e altura do substrato de
procura (m). Em relação ao comportamento de
ataque, foram registradas também as seguintes
variáveis: direção do ataque (horizontal, vertical
acima ou abaixo, diagonal acima ou abaixo,
estático acima ou abaixo e estático a frente);
substrato de ataque (folhagem viva ou seca, flor,
fruto, galho, tronco, edificação, ar, água, asfalto,
cimento, grama, paralelepípedo, poste e terra);
distância percorrida durante o ataque (m), tempo de
ataque (s) e altura do substrato de ataque (m). Além
disso, foram anotados: comportamento após o
ataque (permanência, retorno ou mudança de
poleiro); distância para o novo poleiro (m);
manipulação, de acordo com Remsen e Robinson
(1990); tamanho do item alimentar em relação ao
tamanho do bico da ave (maior, menor ou igual) e
tipo do item alimentar (água, fruto, inseto, peixes,
pequenos vertebrados, restos de alimentos
humanos, e alimento não identificado). Medidas de
altura e distância (m) foram visualmente estimadas
a partir de uma referência de tamanho conhecido e
fixo. Registros de tempo (s) foram realizados com
cronômetro digital com função de “tomadas de
tempo”.
Análise de dados
As frequências de ocorrência foram
calculadas para as diferentes estratégias e variáveis
observadas (táticas de procura, substratos de
procura, táticas de ataque, substratos de ataque,
direções do ataque, item alimentar, manipulação do
item alimentar, tamanho do item alimentar em
relação ao bico da ave e comportamentos pós-
ataque) tanto para P. sulphuratus como para T.
melancholicus.
Para as táticas de procura, substrato de
procura e para altura de procura foram
considerados registros múltiplos, uma vez que um
mesmo evento de forrageamento pode incluir mais
do que uma tática, substrato e altura. Em relação à
variável distância para um novo poleiro, foram
considerados apenas os registros em que a ave
efetivamente mudou de poleiro.
Também foram avaliadas diferenças de:
altura de forrageamento (metros), número de
poleiros utilizados na procura (unidades), tempo
médio de procura por poleiro (segundos), tempo
médio de procura em vôo (segundos), tempo total
de procura antes do ataque (segundos), altura do
ataque (metros), distância percorrida no ataque
(metros), tempo de ataque (segundos) e distância
para um novo poleiro (metros). Para verificar
diferenças nas variáveis contínuas foi aplicado o
teste U de Mann-Whitney utilizando o software
Systat 10.2 (SPSS, 2002). Para observar as
diferenças foram construídos box-plots no Systat
10.2 (SPSS, 2002) das variáveis do comportamento
de forrageamento. Para as variáveis categóricas foi
aplicado o Teste do χ2 (tabela de contingência)
agrupando as categorias com frequência inferior a
5%. Esse teste foi calculado utilizando o software
Biostat 5.0 (AYRES et al., 2007). Todos os testes
tiveram nível de significância de p < 0,05.
RESULTADOS
Foram realizados 214 registros de
forrageamento de P. sulphuratus e 217 registros de
T. melancholicus no ambiente urbano durante o
período de estudo. Foram verificadas diferenças
significativas entre as duas espécies de tiranídeos
no que se refere aos comportamentos de procura e
ataque, excetuando-se o tipo de manipulação e o
tamanho do item alimentar (Figuras 1 e 2).
Tyrannus melancholicus utilizou principalmente
duas estratégias de procura, sendo estas: “estático”
(82,8% do total de estratégias utilizadas pela
espécie) e “voar” (16,5%). A estratégia “pular” foi
observada com frequência baixa (0,8%). Por outro
lado, P. sulphuratus utilizou principalmente três
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Forrageamento de Pitangus... MARTINS-OLIVEIRA, L. et al.
Biosci. J., Uberlândia, v. 28, n. 6, p. 1038-1050, Nov./Dec. 2012
estratégias de procura sendo estas: “estático”
(53,4%), “voar” (22,8%) e “pular” (22,3%). As
estratégias “saltar” (1,1%), “pendurar” (0,3%) e
“caminhar” (0,3%) foram utilizadas apenas por P.
sulphuratus (Figura 1A).
A espécie P. sulphuratus utilizou 18
substratos diferentes durante o comportamento de
procura, enquanto T. melancholicus utilizou 11
substratos de procura. Ambas as espécies utilizaram
principalmente “árvores” (P. sulphuratus = 58,6%;
T. melancholicus = 62,5%). Porém, a espécie P.
sulphuratus usou mais frequentemente “árvores no
interior em galhos sem folhas” (24,9%), enquanto a
espécie T. melancholicus forrageou principalmente
em “árvores na copa em galhos sem folhas”
(33,5%). Outros substratos de procura utilizados
com frequência por T. melancholicus foram “fios”
(25,4%) (cabos de energia elétrica). Além das
“árvores” o substrato “grama” (8,6%) foi também
frequente para P. sulphuratus. Estruturas típicas de
ambiente urbano como “postes”, “placas”,
“edificações”, “cercas”, solos pavimentados
(“asfalto”, “paralelepípedo” e “cimento”) foram
utilizados principalmente por P. sulphuratus
(Figura 1B).
χ2 = 29,026; gl=2; p<0,001 χ2 = 53,373; gl=4; p<0,0001
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Caminhar Estático Pendurar Pular Saltar Voar
Tática de procura
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(%
)
A B
Figura 1. Frequência de registros das estratégias de procura (A) e dos substratos (B) de procura para Pitangus
sulphuratus (barras escuras) e Tyrannus melancholicus (barras hachuradas). AbCGCF = arbusto
copa galho com folha, AbCGSF = arbusto copa galho sem folha, AbIGSF = arbusto interior galho
sem folha, ACGCF = árvore copa galho com folha, ACGSF = árvore copa galho sem folha, AIGCF
= árvore interior galho com folha, AIGSF = árvore interior galho sem folha.
Os tiranídeos P. sulphuratus e T.
melancholicus utilizaram nove e oito estratégias de
ataque, respectivamente. Tyrannus melancholicus
utilizou principalmente a estratégia de ataque
“investir-atingir” (52,1%), e de modo menos
frequente “investir-pairar” (18,4%), “investir-
planar” (11,1%), “investir-estolar” (10,1%) e
“investir-pousar” (5,5%). Já P. sulphuratus utilizou
principalmente as estratégias “investir-pousar”
(36%), “investir-pairar” (21,5%), “respigar”
(15,9%), “investir-atingir” (11,7%), “alcançar”
(6,1%) e “avançar” (5,1%) (Figura 2A).
A direção de ataque “diagonal abaixo” foi
utilizada com frequência tanto por P. sulphuratus
(51,9%) como por T. melancholicus (50,7%). Essa
última espécie também realizou ataques na direção
“diagonal acima” com frequência elevada (46,1%).
Já P. sulphuratus apresentou ataques em direções
mais variadas, incluindo: “estático abaixo”
(15,9%), “diagonal acima” (14%), “horizontal”
(9,8%) e “estático a frente” (6,5%) (Figura 2B).
A espécie T. melancholicus atacou 10
substratos diferentes, com destaque para o “ar”
(66,4%), enquanto P. sulphuratus atacou 14
substratos, principalmente “grama” (32,7%) e
“fruto” (23,4%) (Figura 2C).
Artrópodes constituiram-se no item
alimentar mais consumido por T. melancholicus
(93,6%), enquanto P. sulphuratus teve uma dieta
mais variada, incluindo artrópodes (52,3%), frutos
(23,8%), restos de alimentos (2,8%), entre outros
(Figura 2D). Durante a manipulação do alimento
tanto P. sulphuratus quanto T. melancholicus
utilizaram principalmente a tática “engolir” (61,7%
e 52,5%, respectivamente). A tática de “tragar” foi
observada com relativa frequência (16,6%) para T.
melancholicus (Figura 2E). O tamanho do item
alimentar capturado foi geralmente menor do que o
bico da ave, tanto para P. sulphuratus (77,6%),
quanto para T. melancholicus (81,6%) (Figura 2F).
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Forrageamento de Pitangus... MARTINS-OLIVEIRA, L. et al.
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Tática de ataque
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Manipulação do item alimentar
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Comportamento pós ataque
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Direção do ataque
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A B
C D
E F
G
χ2 = 49,026; gl=3; p<0,0001
χ2 = 78,909; gl=4; p<0,0001 χ2 = 43,811; gl=2; p<0,0001
χ2 = 42,669; gl=2; p<0,0001
χ2 = 1,834; gl=2; p=0,3998
χ2 = 25,161; gl=2; p<0,0001
χ2 = 3,211; gl=2; p=0,2008
Figura 2. Frequência de registros das estratégias de ataque (A), direção do ataque (B), substrato de ataque (C),
tipo do item alimentar (D), forma de manipulação do item alimentar (E), tamanho do item alimentar
em relação ao bico (F) e comportamento após o ataque (G) para as espécies Pitangus sulphuratus
(barras escuras) e Tyrannus melancholicus (barras hachuradas). Alimento: alimento não identificado;
restos: restos de alimentos humanos.
Em 53% dos registros, T. melancholicus
retornou para o mesmo poleiro após o ataque e
mudou de poleiro em 43,8%; enquanto, P.
sulphuratus mudou de poleiro após o ataque em
49,1% dos registros, retornou em 26,6% e
permaneceu no mesmo poleiro de ataque em 21,5%
dos registros (Figura 2G).
Os valores médios de altura de procura (T.
melancholicus = 5,49±3,43m, P. sulphuratus =
2,82±2,45m) tempo médio de procura por poleiro
(T. melancholicus = 58,31±58,63s, P. sulphuratus =
36,04±49,6s), tempo total de procura (T.
melancholicus = 77,01±85,05s, P. sulphuratus =
73,54±111,52s), altura de ataque (T. melancholicus
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Forrageamento de Pitangus... MARTINS-OLIVEIRA, L. et al.
Biosci. J., Uberlândia, v. 28, n. 6, p. 1038-1050, Nov./Dec. 2012
= 4,93±3,34m, P. sulphuratus = 1,91±2,87m),
distância percorrida no ataque (T. melancholicus =
4,4±4,27m, P. sulphuratus = 2,33±3,06m), tempo
de ataque (T. melancholicus = 1,29±1,56s, P.
sulphuratus = 0,72±0,83s) e distância para um
novo poleiro (T. melancholicus = 3,64±6,19m, P.
sulphuratus = 2,16±3,62m) diferiram entre as
espécies sendo maiores para T. melancholicus
(Figura 3). Enquanto, as médias de tempo médio de
procura em vôo (T. melancholicus = 0,5±1,45s, P.
sulphuratus = 1,36±4,02s) e número de poleiros
utilizados na procura (T. melancholicus =
1,33±0,8unid, P. sulphuratus = 1,85±1,38unid)
foram maiores para P. sulphuratus (Figura 3).
P. sulphutatus T. melancholicus
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U=27964,500; n1=214, n2=217; p<0,001
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U=27964,500; n1=214, n2=217; p<0,001
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U=20087,000; n1=214, n2=217; p=0,015
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P. sulphutatus T. melancholicusP. sulphutatus T. melancholicus
U=13308,500; n1=214, n2=217; p<0,001
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P. sulphutatus T. melancholicus
U=26646,500; n1=394, n2=287; p<0,001
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U=26646,500; n1=394, n2=287; p<0,001
A B C
D E F
G H I
Figura 3. Distribuição das alturas de forrageio (A), número de poleiros (B), tempo médio de procura por
poleiro (C), tempo médio de procura em vôo (D), tempo total de procura (E), altura de ataque (F),
ditância percorrida no ataque (G), tempo de ataque (H) e distância para novo poleiro (I) das espécies
Pitangus sulphuratus e Tyrannus melancholicus. Resultados do Teste Man-Whitney para diferenças
dos aspectos do forrageamento das espécies. (traços horizontais = valores mínimos e máximos; limites
horizontais das caixas: inferior = quartil de 25%, superior = quartil de 75%; asteriscos e círculos =
outliers. As caixas são mais estreitas na mediana e retornam para a largura total nos limites de 95% de
confiança inferior e superior da média).
1044
Forrageamento de Pitangus... MARTINS-OLIVEIRA, L. et al.
Biosci. J., Uberlândia, v. 28, n. 6, p. 1038-1050, Nov./Dec. 2012
DISCUSSÃO
De modo geral, tiranídeos forrageiam
utilizando-se da técnica de procura-e-captura,
caracterizada por períodos estacionários, seguidos
ou por uma tentativa de captura da presa
(geralmente através de um vôo de aproximação ou
investir) ou por uma mudança para um novo poleiro
(FITZPATRICK, 1980). Nossos resultados mostram
que tanto P. sulphuratus, quanto T. melancholicus
utilizam essencialmente o modo de procura estático
e voam mudando de poleiro, provavelmente quando
é verificada uma baixa oferta de recursos. Convém
destacar que somente P. sulphuratus apresentou um
comportamento de procura ativa em alguns eventos,
utilizando “pular” durante o forrageamento, tanto
para encontrar a presa como para aproximar-se do
item alimentar, o que evidencia uma maior
versatilidade da espécie em termos de tática de
procura.
Árvores, incluindo copa e interior, com ou
sem folhas, foram os principais substratos utilizados
durante a procura de alimentos pelas duas espécies
pesquisadas. Isso corrobora que características da
estrutura da vegetação são importantes para o
comportamento de forrageio, pois afetam
diretamente a movimentação das aves no habitat e
sua capacidade de localizar e capturar as presas, e
podem ainda, permitir que as aves reconheçam nos
ambientes urbanizados recursos similares aos de
seus habitats naturais (ROBINSON; HOLMES,
1982; MILLS et al., 1989; FERNÁNDEZ-JURICIC,
2004).
Embora ambas as espécies tenham utilizado
principalmente a vegetação como substrato de
procura, ambas utilizaram diversos substratos
tipicamente urbanos, especialmente fios (linhas de
transmissão de energia elétrica), mas também,
antenas, postes e placas. Esses tipos de poleiros
oferecem um campo visual elevado sem obstáculos,
e podem ser importantes nas cidades para espécies
que apresentam um maior raio de busca e
comportamento de espreita por longos períodos,
como verificado para T. melancholicus, uma das
espécies definidas por Fitzpatrick (1980, 1981)
como “Aerial Hawkers” (tiranídeos que realizam
ataques aéreos partindo de um período estacionário
em poleiros elevados). “Cercas” e “edificações”
também são substratos típicos de ambientes
antrópicos, que foram utilizados por ambas as
espécies. Entretanto, o forrageamento no solo,
pavimentado ou não-pavimentado, foi observado
somente para P. sulphuratus, demonstrando que
esses substratos também são relevantes para o
forrageamento desta espécie em ambientes urbanos
(VOLPATO; ANJOS, 2001). Esse aspecto mais
generalista na utilização de poleiros de procura e a
utilização de estruturas antrópicas não encontradas
em seus habitats naturais podem ser importantes
para o estabelecimento dessas espécies no ambiente
urbano.
Fitzpatrick (1980) inclui o gênero Tyrannus
na categoria onde todas as formas de investir estão
presentes. Os resultados do presente trabalho
corroboram esse autor, sendo que T. melancholicus
utilizou principalmente o modo “investir-atingir”,
no qual o vôo da ave é direcionado à presa voando
ou estacionária. De modo semelhante, Gabriel e
Pizo (2005) verificaram que T. melancholicus
utilizou os diferentes modos de investir e em 71,9%
dos registros usou a estratégia “investir-atingir”. Já
P. sulphuratus não demonstrou uma preferência tão
clara por uma única estratégia de ataque (utilizou
nove das 11 estratégias de ataque), e utilizou
estratégias que são mais distintas em seu modo de
execução como diferentes modos de “investir”,
“respigar”, “alcançar” e “avançar”, mostrando a
diversidade comportamental dessa espécie. A
utilização de diferentes estratégias de ataque por P.
sulphuratus deve remeter à diversidade de itens
alimentares e substratos utilizados em seu
forrageamento.
Pitangus sulphuratus usou, nesse estudo,
como estratégias de ataque mais frequentes
“investir-pousar”, “investir-pairar” e “respigar”. No
estudo de Gabriel e Pizo (2005), essa mesma
espécie utilizou sete das nove estratégias de ataque
observadas naquele estudo, e utilizou mais
frequentemente as táticas “investir-atingir” e
“respigar”. Essa discordância pode estar relacionada
à diferença dos hábitats estudados (áreas de
florestas, fazendas e reservas, enquanto o presente
estudo foi realizado no ambiente urbano) e à oferta
diferencial de recursos espacial e temporalmente
desses hábitats. Pitangus sulphuratus parece
desenvolver um comportamento de forrageio
especializado de curto prazo, de acordo com as
condições locais e estacionais do alimento
disponível (FITZPATRICK, 1980). A tática
“respigar” frequente para P. sulphuratus, é
presumivelmente uma manobra de menor custo
energético (REMSEN, 1985).
A direção de ataque mais comum para P.
sulphuratus foi “diagonal abaixo”. Esse tiranídeo
frequentemente voa na direção abaixo do nível do
poleiro para atacar a presa (GABRIEL; PIZO,
2005). Do mesmo modo, T. melancholicus atacou
principalmente na direção diagonal, mas tanto
abaixo quanto acima, além de outras direções,
exceto ataques verticais. Essa espécie procura por
1045
Forrageamento de Pitangus... MARTINS-OLIVEIRA, L. et al.
Biosci. J., Uberlândia, v. 28, n. 6, p. 1038-1050, Nov./Dec. 2012
presas aéreas em várias direções, mas raramente
realiza vôos verticais (GABRIEL; PIZO, 2005). A
preferência de ataques na diagonal, sentido abaixo
do poleiro de procura, pode estar relacionada com o
menor gasto energético dessa manobra em relação
às demais direções de ataque. Um salto ou investir
para baixo (isto é, deixando cair) requer
provavelmente menos energia do que requer o salto
para cima contra a gravidade (REMSEN;
ROBINSON, 1990). Pitangus sulphuratus também
realizou ataques que envolvem apenas movimento
do corpo (sem deslocamento), sendo eles: “respigar”
e “alcançar”. Nesses casos, a direção do ataque foi
“estático abaixo” ou “à frente”. Manobras de ataque
aéreo requerem mais energia do que aquelas
manobras em que o item alimentar é removido de
um substrato próximo ao poleiro da ave (REMSEN;
ROBINSON, 1990).
Os movimentos de forrageio são certamente
influenciados pelos tipos de substratos aos quais são
dirigidos (REMSEN; ROBINSON, 1990). Tyrannus
melancholicus mostrou preferência por atacar as
presas no “ar” em mais de 50% dos registros devido
à sua preferência por forragear artrópodes voadores
(FITZPATRICK, 1980, 1981; GABRIEL; PIZO,
2005) No presente estudo, P. sulphuratus mostrou
uma utilização mais variada de substratos de ataque,
sendo os mais frequentes “grama” e “frutos”. Os
itens alimentares mais frequentes para P.
sulphuratus foram “artrópodes” e “frutos”, mas
foram observados eventos de alimentação variados.
Esta espécie possui uma dieta onívora, podendo se
alimentar de artrópodes, lagartos, peixes, sapos, e
uma ampla quantidade de frutos de vários tamanhos
(FITZPATRICK, 1980). Além disso, essa espécie se
alimenta de ovos e filhotes de aves, roubam
alimentos de outras aves e restos de alimentos
humanos (SKUTCH, 1960; FFRENCH, 1976;
FITZPATRICK, 1980).
Tyrannus melancholicus mostrou forragear
em alturas mais elevadas, tanto na procura quanto
no ataque, provavelmente devido ao maior raio de
visão que esses poleiros elevados podem
proporcionar, favorecendo o modo de
forrageamento da espécie. Nesse sentido, a espécie
diferiu de P. sulphuratus que, na procura e
principalmente no ataque, forrageou mais próximo
ao solo. Gabriel e Pizo (2005) mostraram que P.
sulphuratus foi frequentemente visto em poleiros
mais altos na vegetação, mas que nunca usou tais
poleiros para forragear. A espécie geralmente
forrageou a altura mediana (vários ataques em
substratos ao nível do solo), sempre inferior à altura
de forrageamento de T. melancholicus. Pitangus
sulphuratus apresenta características de tiranídeos
classificados como “near-ground generalists”, com
repertórios comportamentais generalistas, mas que
dependem da proximidade ao solo. Ficam em
poleiros baixos que permitem à ave “escanear” o
solo, a superfície da água ou a baixa vegetação em
busca de presas (FITZPATRICK, 1980).
A maior parte dos itens alimentares de
ambas as espécies foram de tamanho “menor” que o
bico do indivíduo, com frequente manipulação do
tipo “engolir”, envolvendo um menor gasto
energético. “Bater” e “manusear” foram utilizados
principalmente para itens de tamanho “igual” ou
“maior” que o bico da ave. Além disso, de modo
diferente de P. sulphuratus, “tragar” foi utilizado
por T. melancholicus geralmente quando a ave
utilizava as estratégias “investir-atingir” ou
“investir-planar” e a presa voadora era menor do
que o bico. A maneira como o alimento é
manipulado é importante porque o tempo de
manipulação do alimento pode ser considerado
como custo energético (REMSEN; ROBINSON,
1990).
De modo geral, os movimentos de procura
das aves se estabelecem nas modalidades “passiva”
ou “ativa”. Os forrageadores ativos mudam de
poleiros em taxas elevadas utilizando saltos ou
caminhando, e utilizam vôos curtos. Já os
forrageadores passivos raramente mudam de
poleiros, mas voam distâncias longas quando se
movem. Neste sentido, os tiranídeos foram
considerados primariamente passivos, por seu modo
de procura de permanecer estacionário sobre um
poleiro (REMSEN; ROBINSON, 1990). Como
vimos, ambas as espécies desse estudo tiveram
longos períodos estacionários durante seu
forrageamento, embora P. sulphuratus mude mais
frequentemente de poleiros de procura do que T.
melancholicus, e utilize a tática de procura “pular”
em alguns momentos de seu forrageamento.
Invariavelmente observamos P. sulphuratus
retornar para um poleiro ou permanecer no mesmo
local, por longos períodos. Mas isso ocorria apenas
quando os indivíduos já haviam identificado uma
mancha de recurso abundante. Esse comportamento
foi observado, por exemplo, quando haviam frutos,
restos de alimentos, peixes ou itens alimentares não
identificados em substratos no solo. Ao forragear
constantemente em uma mancha de recurso, o
predador adquire informações sobre a
disponibilidade de presas e geralmente opta por
deixar a mancha apenas quando a qualidade e as
vantagens diminuem (PYKE, 1984).
Espécies que apresentam o modo de
forragear “aerial hawking”, como T. melancholicus,
têm um campo visual maior, permanecem mais
1046
Forrageamento de Pitangus... MARTINS-OLIVEIRA, L. et al.
Biosci. J., Uberlândia, v. 28, n. 6, p. 1038-1050, Nov./Dec. 2012
tempo forrageando em ambientes mais abertos que
podem ser “escaneados” de modo eficiente a partir
de um único poleiro. Por isso, raramente mudam de
poleiro (FITZPATRICK, 1981). A duração de cada
pausa entre os ataques e sua frequência de
distribuição são características de cada espécie, há
apenas variações sutis de acordo com o local
geográfico e momento de forrageamento (DAVIES,
1977; FITZPATRICK, 1980). Conseguindo
“escanear” um raio maior em seu entorno pode
encontrar e atacar presas em posições mais distantes
em relação a seu poleiro de procura.
O comportamento de fazer vôos de ataque
mais longos está ainda relacionado à morfologia da
espécie, ao tipo de habitat que forrageia e ao tipo de
presa (FITZPATRICK, 1981). Outro reflexo do
maior campo de visão de T. melancholicus é a maior
distância ao se deslocar de um local de procura a
outro. Assim, em um habitat uniforme esse tiranídeo
deve voar longe o bastante para deixar a área já
vasculhada, mas não tão longe para desperdiçar
energia ultrapassando locais não escaneados
(FITZPATRICK, 1981). O fato do tempo de ataque
corresponder à distância de ataque sugere que essas
variáveis estejam relacionadas.
Hagemeijer e Blair (1997) e Kark et al.
(2007) sugerem que uma maior flexibilidade
comportamental das aves deve propiciar sua
ocorrência em cidades. Para sobreviver nestes
ambientes, as espécies devem adotar novas técnicas
de forrageamento e consumir novos itens
alimentares (LEFEBVRE et al., 1997;
NICOLAKAKIS; LEFEBVRE, 2000). No presente
estudo, verificamos a utilização de um número
maior de estratégias de forrageamento das espécies
investigadas, quando comparado ao trabalho de
Gabriel e Pizo (2005). Entretanto, são necessários
mais estudos para demonstrar se essas técnicas são
novas ou apenas utilizadas com menor frequência
em ambientes naturais. Note-se que para P.
sulphuratus foram registrados itens alimentares
oferecidos apenas em ambientes antrópicos e que,
portanto, podem ser favoráveis à sua sobrevivência
no meio urbano. Espécies que consomem itens
alimentares provenientes de humanos ou são
humanos-comensais devem ter uma vantagem
significativa sobre outras espécies a se ajustar a
ambientes humanos modificados (KARK et al.,
2007).
Embora T. melancholicus demonstre uma
preferência por presas aéreas, e apresente
comportamentos especialistas associados à captura
dessas presas, utiliza diferentes substratos de
procura incluindo estruturas tipicamente urbanas
que poderia ser um aspecto mais generalista em seu
comportamento em ambientes urbanos. Já P.
sulphuratus é classificado por Fitzpatrick (1980,
1981) como generalista supremo, e geralmente é
apresentada pelo autor separadamente das outras
espécies de tiranídeos. É uma espécie cujo
repertório geral abrange quase toda a gama de
técnicas de forrageamento dos tiranídeos
(FITZPATRICK, 1980). As espécies generalistas de
habitat ajustam seus movimentos comportamentais e
seus usos de recursos aos padrões da paisagem em
que elas estão vivendo (MENNENCHEZ;
CLERGEAU, 2006). Espécies generalistas são
capazes de acessar os recursos que elas precisam,
tais como alimento ou abrigo, fazendo uso de novas
manchas de recursos feitas pelo homem e podem
diminuir o efeito da alteração da paisagem sobre sua
sobrevivência (GASCON et al., 1999). Desse modo,
as espécies generalistas parecem ser menos
vulneráveis a deterioração do habitat (OWENS;
BENNETT, 2000), incluindo o desenvolvimento
urbano (KARK et al., 2007).
CONCLUSÃO
As espécies pesquisadas apresentam um
amplo repertório comportamental, sendo que
Tyrannus melancholicus mostra comportamentos de
forrageio mais restritos, especialmente no que se
refere à dieta, enquanto P. sulphuratus é um
generalista pleno, tanto no comportamento de
forrageio como na dieta. Em ambos os casos, as
características comportamentais favorecem a
sobrevivência e o estabelecimento nos ambientes
urbanos.
AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem à Fundação de
Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais
(FAPEMIG) e à Coordenação de Aperfeiçoamento
de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo apoio
financeiro aos pesquisadores. Aos revisores
anônimos da revista Bioscience Journal pelas
sugestões para a melhoria deste manuscrito. Ao Dr.
Rafael de Freitas Juliano pela gentileza em revisar o
Abstract.
1047
Forrageamento de Pitangus... MARTINS-OLIVEIRA, L. et al.
Biosci. J., Uberlândia, v. 28, n. 6, p. 1038-1050, Nov./Dec. 2012
ABSTRACT: Flycatchers (Aves: Tyrannidae) are birds with vast behavioral repertorie and occur in many
habitats, occurring frequently in the urban environment. This study aimed to determine and compare the foraging behavior
of Pitangus sulphuratus and Tyrannus melancholicus, in an urban habitat. The study was conducted at Uberlândia/MG,
Brazil, from April to December 2009, totaling 280 hours of sampling effort. We sampled 72 plots twice per season - dry
and rainy. The observations were made in the morning, in 50 min bouts. We recorded: search and attack behaviors, search
substrate, search time, direction, distance and substrate used in attack behavior, substrate height, size and type of food
item; manipulation; behavior after attack. The "static" search strategy and "tree" search substrate were more frequent for
both species. The "sally-strike" (T. melancholicus) and "sally-pounce" (P. sulphuratus) attack strategies were the most
frequent. The "diagonal downward" attack direction was used more frequently by both species, but T. melancholicus
attacked mainly in "air" and P. sulphuratus attacked in "grass." The main food item was "arthropod" for both species. For
most variables examined, T. melancholicus had higher average values than P. sulphuratus, except for average flight time
and number of perches search. Although T. melancholicus showed a more specialized behavior, the two species studied
show a wide behavioral repertoire, with generalist aspects, especially P. sulphuratus.
KEYWORDS: Feeding behavior. Urbanization. Passeriformes. Flycatcher.
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