Microsoft Word - 33-Bio_22033.doc 2053 Original Article Biosci. J., Uberlândia, v. 29, n. 6 , p. 2053-2065, Nov./Dec. 2013 DISPONIBILIDADE DE FRUTOS DE Michelia champaca L. (Magnoliaceae) E SEU CONSUMO POR AVES NA ÁREA URBANA DE UBERLÂNDIA, MG AVAILABILITY OF Michelia champaca L. (Magnoliaceae) FRUITS AND ITS CONSUMPTION BY BIRDS IN THE URBAN AREA OF UBERLÂNDIA, STATE OF MINAS GERAIS, BRAZIL Diego Silva Freitas OLIVEIRA1,2; Alexandre Gabriel FRANCHIN2; Oswaldo MARÇAL JÚNIOR2 1. Pós-graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais, Instituto de Biologia – INBIO, Universidade Federal de Uberlândia - UFU, Uberlândia, MG, Brasil; Bolsista Capes , diegobio10@yahoo.com.br ; 2. Professor, Doutor, Laboratório de Ornitologia e Bioacústica – INBIO - UFU, Uberlândia, MG, Brasil. RESUMO: Plantas exóticas utilizadas na arborização urbana podem ter um importante papel na conservação de aves em ambientes urbanos quando oferecem algum tipo de recurso. O objetivo deste trabalho foi avaliar a disponibilidade de frutos de Michelia champaca na área urbana de Uberlândia, bem como seu consumo por aves. O estudo foi desenvolvido no período de junho de 2008 a outubro de 2009 em três áreas verdes urbanas. Para a análise do consumo dos diásporos (sementes ariladas) por aves foram realizadas 167 horas de observação em 14 indivíduos e a disponibilidade de diásporos foi estimada por meio da contagem de frutos abertos visíveis em 34 indivíduos da espécie vegetal. Frutos maduros estiveram disponíveis em pelo menos uma das áreas ao longo de praticamente todo o período do estudo, inclusive em meses da estação seca, sendo a frutificação mais abundante em fevereiro de 2009. Foram registrados 149 eventos de alimentação (EA) realizados por 20 espécies de aves (3 ordens, 6 famílias, 15 gêneros). Não houve diferença significativa entre as áreas no número de diásporos consumidos (H=0,77; gl=2; p=0,68) nem no número de EA (H=1,40; gl=2; p=0,49). Na comparação do número de EA dos principais consumidores não houve diferença significativa entre as áreas (H= 3,19; gl=2; p=0,19). Em relação aos hábitos alimentares, houve predomínio de espécies onívoras (n=12; 60%), seguidas de espécies insetívoras (n=6; 30%). Não houve registros de interações agonísticas entre os consumidores dos frutos de M. champaca. Os resultados indicam que esta espécie vegetal pode atuar como fonte alternativa de recurso alimentar para a avifauna local, uma vez que seus frutos ficam disponíveis durante a maior parte do ano. PALAVRAS-CHAVE: Ecologia Urbana. Frugivoria. Plantas exóticas. Recursos alimentares. INTRODUÇÃO Nos últimos anos a avifauna presente em áreas urbanas tem sido objeto de um grande número de estudos que têm procurado responder a questões relacionadas com a composição das avifaunas locais (MATARAZZO-NEUBERGER 1995; FRANCHIN; MARÇAL-JÚNIOR 2004; MANHÃES; LOURES- RIBEIRO 2005; VALADÃO et al. 2006); com a influência do hábitat na diversidade e abundância das espécies de aves (DANIELS; KIRKPATRICK 2006; KHERA et al. 2009) e com o estado de conservação das espécies presentes no ambiente urbano (VASCONCELOS et al. 2007; FULLER et al. 2008). Um interesse especial tem sido demonstrado pela avifauna em áreas verdes urbanas, incluindo praças, parques e campi universitários de cidades brasileiras (MATARAZZO-NEUBERGER 1995; FRANCHIN; MARÇAL-JÚNIOR 2004; FRANCHIN et al. 2004; MANHÃES; LOURES- RIBEIRO 2005; VALADÃO et al. 2006). Parques e áreas verdes públicas oferecem maior variedade e quantidade de recursos do que áreas mais ocupadas por construções, permitindo o estabelecimento de mais espécies animais, incluindo as aves (ARGEL-DE-OLIVEIRA 1996). De fato, aves buscam em parques urbanos principalmente abrigo, poleiros, locais para nidificação e alimentação (GILBERT 1989). Dessa forma, a presença de arborização urbana é importante como fator de atração e manutenção das aves no ambiente urbano (BLAIR 1996; FERNANDEZ-JURICIC 2000; MENDONÇA-LIMA; FONTANA 2000; CLERGEAU et al. 2001). Com exceção de remanescentes de vegetação natural, a maior parte dos indivíduos vegetais presentes nas cidades tropicais é composta por representantes de espécies não-nativas, que podem ser usadas para ornamentação ou crescer espontaneamente como invasoras (CORLETT 2005). Nesse sentido, frutos produzidos por espécies vegetais introduzidas passam a ter grande importância na manutenção da avifauna em ambientes antrópicos, principalmente quando a disponibilidade de frutos silvestres é baixa (REICHARD et al. 2001; CORLETT 2005). A magnólia-amarela, Michelia champaca L. (Magnoliaceae), é uma planta nativa da Índia e do Received: 13/03/13 Accepted: 06/09/13 2054 Disponibilidade de frutos... OLIVEIRA, D. S. F.; FRANCHIN, A. G.; MARÇAL-JÚNIOR, O. Biosci. J., Uberlândia, v. 29, n. 6 , p. 2053-2065, Nov./Dec. 2013 Himalaia, de porte arbóreo, podendo atingir 10 metros de altura (LORENZI et al. 2003). Foi introduzida no Brasil no Século XIX para ornamentação de calçadas e praças públicas, onde a altura das árvores varia de 3 a 7 metros (LOMBARDI ; MOTTA-JÚNIOR 1993). As flores de M. champaca são axilares, solitárias e numerosas, formadas entre outubro e novembro e dão origem a frutos em forma de cápsulas coriáceas (LORENZI et al. 2003). Os frutos se abrem em uma sutura dorsal, expondo de uma a nove sementes cobertas por um arilo vermelho e oleoso. As sementes ariladas apresentam dimensões médias de 7,9 milímetros de comprimento e 6,4 milímetros de largura (MOTTA-JÚNIOR; FIGUEIREDO 1995). O consumo de frutos de M. champaca por aves já foi relatado anteriormente, com 19 espécies registradas visitando esta planta no Campus da Universidade Federal de São Carlos (LOMBARDI; MOTTA-JÚNIOR 1993) e somente o traupídeo Tersina viridis em outra área antropizada do sudeste brasileiro (FIGUEIREDO 1997). Entretanto, nenhum destes trabalhos avaliou a disponibilidade das sementes ariladas e sua relação com o consumo pelas aves. Estudos sobre frugivoria por aves em ambientes urbanos, nos quais a vegetação encontra- se geralmente suprimida, são importantes, pois permitem quantificar e qualificar espécies da avifauna e da flora, possibilitando avaliar a interação entre diferentes espécies, gerando subsídios para futuros planos de manejo do ambiente urbano (GUIMARÃES 2003). Apesar disso, no Brasil, ainda são poucos os estudos sobre frugivoria que avaliam a importância de frutos produzidos por espécies vegetais exóticas para a avifauna em ambientes urbanos (LOMBARDI; MOTTA-JÚNIOR 1993; MARCONDES- MACHADO et al. 1994; FIGUEIREDO et al. 1995; SCHEIBLER; MELO-JÚNIOR 2003). Os objetivos deste trabalho foram: 1. verificar a variação temporal na disponibilidade de frutos de M. champaca ao longo do ano; 2. determinar as espécies de aves que se alimentam de sementes ariladas de Michelia champaca na área urbana de Uberlândia; 3. avaliar padrões de consumo de diásporos pelas espécies de aves registradas e; 4. comparar as áreas investigadas quanto à frequência de visitação e composição da avifauna consumidora. MATERIAL E MÉTODOS Área de Estudo O estudo foi realizado no município de Uberlândia, MG, Brasil (48º17’19”W, 18º55’23”S). O município apresenta cerca de 3.890 km2 de área rural e 219 km2 de área urbana. A população estimada é de aproximadamente 580.000 habitantes, sendo 97,3% na zona urbana e 2,7% na rural (IBGE 2010). A região é caracterizada por uma vegetação sob domínio do Cerrado (sensu lato), com refúgios vegetacionais de Mata Atlântica (IBGE 2004; IESB 2007). O clima é do tipo Aw, segundo Köppen, apresentando nítida sazonalidade, com chuvas de outubro a abril e seca de maio a setembro (ROSA et al. 1991). Foram selecionadas três áreas verdes na área urbana para realização das observações: Parque Municipal do Sabiá, Campus Umuarama da Universidade Federal de Uberlândia e Praça Montese. Estas áreas foram selecionadas em função da presença de vários indivíduos de Michelia champaca com frutos. A altura dos indivíduos observados varia de três a cinco metros. O Parque do Sabiá (48º14’06”W, 18º54’21”S) está localizado a aproximadamente quatro quilômetros do centro da cidade. A área total do parque é 185 ha dos quais cerca de 35 ha são remanescentes de vegetação nativa de diferentes fitofisionomias, incluindo mata mesófila semidecídua, cerradão, mata alagada ou de brejo e vereda (GUILHERME et al. 1998). Os indivíduos observados no parque estavam em área aberta próxima à borda da mata. O Parque fica a uma distância aproximada de 3 quilômetros do Campus Umuarama (48º15’39”W, 18º53’06”S). Este, por sua vez, se localiza a quatro quilômetros do centro da cidade e é caracterizado por arborização diversificada ao longo das calçadas (FRANCHIN et al. 2004) ocupando uma área aproximada de 17,5 ha. A Praça Montese (48º18’16”W, 18º55’20”S) possui uma área de 0,73 ha, com vários indivíduos de espécies arbóreas ornamentais e está localizada a aproximadamente 200 metros de um curso d'água e três quilômetros do centro da cidade. A Praça se situa a aproximadamente seis quilômetros do Campus e seis quilômetros e meio do Parque (Figura 1). Procedimentos O estudo foi desenvolvido no período de junho de 2008 a outubro de 2009. Foram realizadas observações em indivíduos de M. champaca selecionados de acordo com as condições de frutificação. A disponibilidade de sementes ariladas (diásporos) foi estimada por meio da contagem mensal de frutos (cápsulas) abertos visíveis. Estas 2055 Disponibilidade de frutos... OLIVEIRA, D. S. F.; FRANCHIN, A. G.; MARÇAL-JÚNIOR, O. Biosci. J., Uberlândia, v. 29, n. 6 , p. 2053-2065, Nov./Dec. 2013 observações foram feitas ao longo de 13 meses (sempre na última semana do mês) compreendendo o período de julho de 2008 a julho de 2009 em nove indivíduos no Campus, 13 na Praça e 12 no Parque. Figura 1. Localização das três áreas verdes selecionadas no município de Uberlândia, MG. Fonte: Google (2013). Para a análise do consumo dos diásporos por aves foram realizadas observações com o auxílio de binóculo (8x40mm) entre 06:00 e 18:00h de forma não contínua (sessões de 2 a 4 horas). Estas observações foram feitas em 11 meses no período de junho de 2008 a outubro de 2009 somente nos indivíduos com melhores condições de frutificação (cinco no Campus, cinco na Praça e quatro no Parque). Ao todo foram realizadas 167 horas de observação, sendo 47 no Parque do Sabiá, 51 no Campus Umuarama e 69 na Praça Montese. Foi empregado o método Animal Focal (ALTMANN 1974) para observação do comportamento das aves se alimentando de diásporos de M. champaca. Foram realizados os seguintes registros para cada ave avistada: a espécie de ave visitante, o horário da visita, o tempo da visita, o número de diásporos ingeridos, a tática empregada na coleta do diásporo (em voo ou pousado na planta) e o comportamento alimentar (se engole imediatamente o diásporo, mandibula e engole, mandibula e descarta o diásporo ou mandibula e carrega o diásporo). Cada visita em que houve consumo foi considerada um evento de alimentação (EA). Para identificação das espécies de aves registradas foi utilizado, sempre que necessário, um guia de campo (SIGRIST 2009). A nomenclatura e a sequência taxonômica adotadas seguem CBRO (2011). Análise de Dados Foi utilizado o teste de Kruskal-Wallis para analisar as diferenças entre as áreas em relação ao número de eventos de alimentação e número de diásporos consumidos. Também se utilizou o teste de Kruskal-Wallis para comparar o número de EA considerando-se somente as espécies com maior número de registros em cada área. Para realização dos testes estatísticos considerou-se como unidade amostral a “hora-planta,” isto é, a observação de uma planta durante 60 minutos (SILVA 1988). Para estas análises foram utilizadas somente as primeiras 40 horas de observação em cada área e todos os testes foram realizados no software Systat 10.2 (WILKINSON 1998). Para definição dos hábitos alimentares foram utilizadas informações da literatura (WILLIS 1979; MOTTA-JÚNIOR 1990; PIRATELLI; PEREIRA 2002). RESULTADOS Frutos maduros de M. champaca estiveram disponíveis em pelo menos uma das áreas ao longo de praticamente todo o período de amostragem. Na Praça Montese foi possível observar a presença de frutos abertos em 11 dos 13 meses amostrados. No Campus Umuarama havia diásporos disponíveis em 12 meses e no Parque somente em quatro meses. A frutificação mais abundante ocorreu em fevereiro de 2009 no Campus ( X = 94,33 ± 76,69; n=9), em agosto de 2008 e janeiro de 2009 na Praça ( X = 6,92 ± 9,95 e X = 9,0 ± 13,70; n=13, respectivamente) e no Parque o pico de frutificação foi em março de 2009 ( X = 4,17 ± 6,38; n=12). Considerando as três áreas estudadas a maior abundância de frutos abertos ocorreu em fevereiro de 2009 (n =925; Figura 2). 2056 Disponibilidade de frutos... OLIVEIRA, D. S. F.; FRANCHIN, A. G.; MARÇAL-JÚNIOR, O. Biosci. J., Uberlândia, v. 29, n. 6 , p. 2053-2065, Nov./Dec. 2013 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 1000 jul /08 ago /08 set /08 ou t/0 8 no v/0 8 dez /08 jan /09 fev /09 ma r/0 9 ab r/0 9 ma i/0 9 jun /09 jul /09 T ot al d e fr u to s m ad u ro s Figura 2. Número de frutos maduros (cápsulas abertas) de Michelia champaca em três áreas verdes urbanas de Uberlândia, MG (n=34 indivíduos). Foram registrados 149 eventos de alimentação, realizados por 20 espécies de aves. A família Tyrannidae foi a mais representativa em número de espécies (nove espécies; 45%) e também a mais frequente (61 EA; 40,94%) seguida por Thraupidae (cinco espécies; 25% e 57 EA; 38,25%). As espécies mais frequentes foram Dacnis cayana e Tersina viridis com 29 (19,5%) e 21 (14,1%) eventos de alimentação, respectivamente (Tabela 1). Tabela 1. Espécies de aves consumidoras de diásporos de Michelia champaca (n=14 indivíduos) em áreas verdes urbanas de Uberlândia, MG. f=frugívoro; i=insetívoro; o=onívoro. EA=Evento de alimentação; D=Diásporo; S= Parque do Sabiá ; C=Campus; P=Praça. p=pousado; v= voo. e=engole; me=mandibula e engole; d=mandibula e descarta; c=mandibula e carrega. Família/Espécie EA (%) D (%) D/EA Tempo(min) Área Tática Comportamento COLUMBIDAE 1 4 Patagioenas picazuro f 1 (0,67) 4 (1,5) 4 2,53 P 1p 4d PICIDAE 1 1 Veniliornis passerinusi 1 (0,67) 1 (0,38) 1 1,22 S 1p 1e TYRANNIDAE 61 95 Elaenia spp.f 4 (2,68) 4 (1,5) 1,00 ± 0,00 3,66 ± 2,08 S/P 4p 1e; 3me Machetornis rixosa i 1 (0,67) 1 (0,38) 1 1,87 P 1v 1e Myiozetetes similis o 2 (1,34) 2 (0,75) 1,00 ± 0,00 2,29 ± 2,37 S/P 1p; 1v 2e Pitangus sulphuratus o 6 (4,03) 14 (5,26) 2,33 ± 1,51 1,95 ± 2,22 S/C/P 6p 14e Megarynchus pitangua o 11 (7,38) 21(7,89) 1,91 ± 1,30 0,81 ± 0,94 C/P 2p; 9v 21e Empidonomus variusi 1 (0,67) 1 (0,38) 1 0,78 P 1p 1e Tyrannus albogularisi 3 (2,01) 6 (2,26) 2,00 ± 1,00 1,99 ± 0,91 P 2p; 1v 6e Tyrannus melancholicus i 18 (12,08) 28 (10,53) 1,56 ± 0,98 1,06 ± 1,04 C/P 14p; 4v 23e; 5me Tyrannus savana i 15 (10,07) 18 (6,77) 1,20 ± 0,41 0,99 ± 1,51 P 6p; 9v 18e TURDIDAE 26 51 Turdus rufiventris o 5 (3,36) 5 (1,88) 1,00 ± 0,00 3,34 ± 2,39 S 4p; 1v 5e Turdus leucomelas o 8 (5,37) 17(6,39) 2,13 ± 1,36 1,66 ± 0,75 S/C/P 8p 16e; 1c Turdus amaurochalinus o 13 (8,72) 29 (10,9) 2,23 ± 1,24 1,75 ± 1,54 C/P 13p 29e MIMIDAE 3 9 Mimus saturninus o 3 (2,01) 9 (3,38) 3,00 ± 2,00 2,02 ± 1,051 S/P 3p 8e; 1d THRAUPIDAE 57 106 Saltator similis o 1 (0,67) 1 (0,38) 1 1,5 S 1p 1d Tangara sayaca o 3 (2,01) 4 (1,5) 1,33 ± 0,58 1,24 ± 1,00 S/C/P 3p 2d; 2me Tangara palmarum o 3 (2,01) 4 (1,5) 1,33 ± 0,58 1,53 ± 0,70 C/P 3p 1c; 3me Tersina viridis o 21(14,09) 54 (20,3) 2,57 ± 1,40 3,20 ± 2,22 C/P 21p 1e; 53me Dacnis cayana o 29 (19,46) 43 (16,17) 1,48 ± 0,63 3,42 ± 2,30 S/C/P 29p 2e; 3d; 1c; 37me Total 149 (100) 266 (100) 1,79 ± 1,12 2,154 ± 1,96 123p; 149me; 11d; 3c; 2057 Disponibilidade de frutos... OLIVEIRA, D. S. F.; FRANCHIN, A. G.; MARÇAL-JÚNIOR, O. Biosci. J., Uberlândia, v. 29, n. 6 , p. 2053-2065, Nov./Dec. 2013 As espécies que consumiram mais diásporos foram T.viridis (n=54; 20,3%) e D. cayana (43; 16,17%). As maiores médias de diásporos consumidos por visita foram registradas por Patagioenas picazuro e Mimus saturninus (4,0 e 3,0 ± 2,0, respectivamente) (Tabela I). Dos 266 diásporos consumidos, 85,3% (n= 227) foram coletados por aves pousadas e 14,7% (n=39) em voo. Tiranídeos foram responsáveis pelo consumo de 97,4% (n=38) dos diásporos que foram capturados em voo, sendo Megarynchus pitangua e Tyrannus savana as duas únicas espécies que adotaram esta tática na maior parte de suas visitas a M. champaca (Tabela 1). O comportamento alimentar mais frequente foi o de engolir imediatamente o diásporo (n=149; 56,02%) seguido por mandibular e engolir (n=103; 38,72%). O horário com maior ocorrência de eventos de alimentação foi das 8:00 às 9:00 h ( X = 1,5 ± 1,47) seguido pelo período de 7:00 às 8:00 h ( X = 1,46 ± 1,41). Ao longo do ano, observou-se 20 espécies consumindo diásporos de M. champaca em meses da estação chuvosa e 11 espécies em meses da estação seca, sendo T. amaurochalinus a espécie registrada em maior número de meses (n=7). D. cayana (n=6) e T. viridis (n=6) também consumiram os diásporos de magnólia ao longo da maior parte do período do estudo. (Tabela 2). Tabela 2. Distribuição temporal das espécies de aves consumidoras de diásporos de Michelia champaca em áreas verdes urbanas de Uberlândia, MG. Colunas claras = meses da estação seca; colunas cinzas = meses da estação chuvosa Família/Espécie jun/08 jul/08 set/08 out/08 fev/09 mar/09 abr/09 mai/09 jul/09 set/09 out/09 Columbidae Patagioenas picazuro Picidae Veniliornis passerinus Tyrannidae Elaenia sp. Empidonomus varius Machetornis rixosa Megarynchus pitangua Myiozetetes similis Pitangus sulphuratus Tyrannus albogularis Tyrannus melancholicus Tyrannus savana Turdidae Turdus amaurochalinus Turdus leucomelas Turdus rufiventris Mimidae Mimus saturninus Thraupidae Saltator similis Dacnis cayana Tersina viridis Tangara palmarum Tangara sayaca Comparando as três áreas a maior média de consumo de diásporos foi na Praça ( X = 2,03 ± 3,03), seguida por Campus ( X = 1,65 ± 2,73) e Parque ( X = 1,22 ± 1,49), entretanto não houve diferença significativa entre as áreas no número de diásporos consumidos (Kruskal-Wallis; H=0,77; gl=2; p=0,68) nem no número de EA (Kruskal- Wallis; H=1,40; gl=2; p=0,49). Na comparação levando em conta o número de EA das principais espécies visitantes também não houve diferença significativa entre as áreas (Kruskal-Wallis; H= 3,29; gl=2; p=0,19). Foram registradas 17 espécies na Praça Montese, 10 espécies no Parque do Sabiá e nove no Campus Umuarama (Tabela I), com maior número de espécies comuns entre Praça Montese e Campus Umuarama (n=9) enquanto o Parque teve menos 26v 103me 2058 Disponibilidade de frutos... OLIVEIRA, D. S. F.; FRANCHIN, A. G.; MARÇAL-JÚNIOR, O. Biosci. J., Uberlândia, v. 29, n. 6 , p. 2053-2065, Nov./Dec. 2013 espécies comuns com a Praça (n=7) e com o Campus (n=4). Entre as quatro espécies mais frequentes, D. cayana foi a única a ocorrer nas três áreas e ter maior número de registros no Parque, sendo responsável por 58,3% dos registros nesta área. T. viridis e Tyrannus melancholicus tiveram a maior parte de seus registros obtida na Praça e T. savana foi exclusiva desta área (Figura 3). Outras quatro espécies foram exclusivas da Praça (Empidonomus varius, Machetornis rixosa, P. picazuro, Tyrannus albogularis) e três exclusivas do Parque (Saltator similis, Turdus rufiventris e Veniliornis passerinus) (Tabela 1). 0 5 10 15 20 25 Dacn is ca yana Ters ina v iridis Tyra nnus mela ncho licus Tyra nnus sava na N ú m er o d e E A Parque Campus Praça Figura 3. Número de eventos de alimentação das quatro principais espécies consumidoras de diásporos de Michelia champaca (n=14 indivíduos) em três áreas verdes urbanas de Uberlândia. Em relação aos hábitos alimentares, houve predomínio de espécies onívoras (n=12; 60%), seguidas de espécies insetívoras (n=6; 30%). Não houve registro de interações agonísticas entre os consumidores de M. champaca. DISCUSSÃO A presença de frutos maduros durante quase todo o ano, inclusive durante a estação seca, indica que as sementes ariladas de M. champaca podem representar uma importante fonte alternativa de recursos alimentares para aves, principalmente em períodos de escassez de frutos nativos. Espécies com longos períodos de frutificação também podem ser importantes em momentos de baixa abundância de invertebrados (CORLETT 2005), uma vez que seus frutos são consumidos por aves onívoras. A maior riqueza de consumidores em meses da estação chuvosa pode estar relacionada à disponibilidade de frutos, que teve pico em fevereiro, mas também à presença de espécies migratórias como T. savana e E. varius, que não ocorrem na região durante a estação seca (FRANCHIN et al. 2004). Na região do Cerrado, o pico na abundância de insetos, na estação chuvosa, coincide com a chegada de espécies migratórias, o que pode contribuir para a variação na riqueza e abundância de aves ao longo do ano (MACEDO 2002). Dessa forma, a abundância ou escassez de frutos de outras espécies, bem como de outros recursos como invertebrados, também pode levar a uma maior ou menor visitação da magnólia em determinadas épocas do ano. O arilo de M. champaca é rico em compostos energéticos, principalmente lipídios (NOOTEBOOM 1993). Segundo Gill (1995) lipídios produzem duas vezes mais energia por grama do que carboidratos e proteínas, e aves migratórias precisam consumir grandes quantidades de alimentos ricos em energia em função do elevado custo da migração. Entre os principais consumidores registrados neste estudo está T. savana, uma espécie de hábitos migratórios (RIDGELY; TUDOR 1994; SICK 1997) que foi registrada consumindo os diásporos somente em meses da estação chuvosa, período em que ocorre na região (FRANCHIN et al. 2004). Assim, o arilo oferecido pelos indivíduos de M. champaca pode funcionar como uma importante fonte de energia para estas espécies durante o período em que populações destas se encontram na região do estudo. 2059 Disponibilidade de frutos... OLIVEIRA, D. S. F.; FRANCHIN, A. G.; MARÇAL-JÚNIOR, O. Biosci. J., Uberlândia, v. 29, n. 6 , p. 2053-2065, Nov./Dec. 2013 O número de espécies de aves registrado alimentando-se dos diásporos de M. champaca é similar ao encontrado em outros estudos de frugivoria em espécies vegetais exóticas. Lombardi e Motta-Junior (1993) registraram 19 espécies consumindo diásporos de M. champaca em São Carlos. Marcondes-Machado et al. (1994) observaram 23 espécies alimentando-se dos frutos de Ficus microcarpa. Scheibler e Melo-Júnior (2003) encontraram 12 espécies de aves consumindo os frutos de Ligustrum lucidum e Ligustrum japonicum. Aspectos morfométricos do fruto como tamanho, cor e forma podem influenciar a comunidade consumidora de determinada espécie (PIJL 1982; MOERMOND; DENSLOW 1985). Plantas com frutos/diásporos menores podem atrair um maior número de espécies consumidoras pois, ainda que espécies com bico mais largo consumam, em média, frutos com tamanho maior, elas também consomem frequentemente frutos de tamanho diminuto (WHEELWRIGHT 1985). Assim, as características das sementes ariladas de M. champaca podem ter contribuído para seu consumo no presente estudo. O grande número de visitas por espécies da família Tyrannidae já era esperado, pois esta é a mais rica entre as famílias de aves das savanas tropicais (FRANCHIN et al. 2008); além de incluir muitos representantes comuns em ambientes urbanos (FRANCHIN et al. 2004; FRANCHIN; MARÇAL-JÚNIOR 2004). Trata-se de uma família composta principalmente por insetívoros, embora algumas espécies possam incluir frutos em sua dieta (RIDGELY; TUDOR 1994; SICK 1997). A família Thraupidae, a segunda mais frequente neste trabalho, foi a que mais visitou M. champaca em estudo similar realizado em São Carlos (LOMBARDI; MOTTA-JÚNIOR 1993). O registro do consumo de diásporos por V. passerinus, membro de uma família primariamente insetívora, confirma o hábito frugívoro já registrado anteriormente para muitos picídeos (CAZETTA et al. 2002; PIZO 2004; TUBELIS 2007). A espécie de ave mais frequente neste estudo, Dacnis cayana, também se destaca entre os consumidores de espécies nativas com frutos carnosos (GALETTI; PIZO 1996; GUIMARÃES 2003; MANHÃES et al. 2003) e frutos deiscentes com sementes cobertas por arilo (PIZO 1997; KRÜGEL; BEHR 1999; VALENTE 2001; CAZETTA et al. 2002; FRANCISCO; GALETTI 2002), sendo ainda a principal consumidora de sementes ariladas de quatro espécies do gênero Trichilia (GONDIM 2001). Considerando que D. cayana foi responsável por mais da metade dos registros em uma das áreas do presente estudo, é possível que arilos sejam um componente importante da dieta deste traupídeo. A grande representatividade de Tersina viridis, espécie que consumiu maior número de diásporos e segunda em número de eventos de alimentação, reforça a ideia de que existe uma estreita relação entre esta ave e Michelia champaca. Segundo Sick (1997), bandos de T. viridis se aglomeram em locais onde há magnólias frutificando. Em um trabalho realizado no sudeste do Brasil, T. viridis foi a única espécie que consumiu os diásporos de M. champaca (FIGUEIREDO 1997). Apesar disso, o consumo por esta espécie não foi registrado no Parque do Sabiá no presente estudo, embora T. viridis seja provável residente na área (FRANCHIN; MARÇAL-JÚNIOR 2004) e já tenha sido observada se alimentando de M. champaca neste local (A.G. Franchin, obs. pes.). Durante o pico de frutificação no Parque, em março de 2009, T. viridis foi registrada consumindo diásporos nas outras áreas, onde a produção de frutos foi relativamente alta. Uma possível explicação para a ausência de T. viridis no Parque é que nesta área a frutificação foi menos abundante e teve uma duração menor, fazendo com que os indivíduos desta espécie procurassem as sementes ariladas em outros locais da cidade ou fora do período de estudo. Tyrannus savana é uma espécie que ocorre tanto no Parque (FRANCHIN; MARÇAL-JÚNIOR 2004) como no Campus (FRANCHIN et al. 2004); todavia, só se pôde observar o consumo de diásporos por esta espécie na Praça. Um fator que pode ter levado à ausência de T. savana no Parque do Sabiá é a presença de maior cobertura vegetal, incluindo outras espécies exóticas, além de remanescentes de vegetação nativa, o que pode representar uma maior oferta de recursos, inclusive de insetos, que é o componente principal da dieta desta espécie (MOTTA-JÚNIOR 1990), de modo que seus indivíduos não recorreram às sementes ariladas de M. champaca como fonte de alimento. A semelhança entre as áreas tanto em número de eventos de alimentação quanto em número de diásporos consumidos, pode estar relacionada à importância de M. champaca como recurso em cada área. Embora o Parque apresente uma avifauna mais rica e da área ser maior e menos perturbada, o que poderia se refletir em maior consumo e mais espécies consumindo as sementes ariladas, isso não ocorreu. Provavelmente M. champaca não tenha representado um recurso importante para a maioria das espécies, uma vez que a área possui maior disponibilidade de recursos para 2060 Disponibilidade de frutos... OLIVEIRA, D. S. F.; FRANCHIN, A. G.; MARÇAL-JÚNIOR, O. Biosci. J., Uberlândia, v. 29, n. 6 , p. 2053-2065, Nov./Dec. 2013 as aves. De maneira similar, o Campus Umuarama tem uma área maior do que a da Praça Montese, com uma cobertura vegetal mais diversa com 128 espécies arbóreas, incluindo 65 zoocóricas potencialmente atrativas para as aves (SILVA 2008). Níveis mais altos de urbanização representam uma redução acentuada de recursos, resultando em diminuição na diversidade da avifauna (CHACE; WALSH 2006) como resultado da remoção de áreas de produtividade primária, diminuição da cobertura vegetal e mudança na sua composição favorecendo espécies exóticas (WHITNEY; ADAMS 1980). Durante o período do estudo não havia na Praça e em suas proximidades nenhuma outra planta com frutos, o que pode ter aumentado a importância relativa de M. champaca nesta área, fazendo com que mais espécies a visitassem e o número de eventos de alimentação fosse semelhante nas três áreas, independentemente das diferenças entre estas. A presença de mais espécies exclusivas da Praça é outro indicativo de que M. champaca é um recurso adicional, sendo mais importante em locais e momentos com baixa disponibilidade, como na estação seca. Na Praça a frutificação teve dois picos sendo um na estação seca e outro na chuvosa, aumentando as chances de mais espécies, incluindo migratórias, consumirem diásporos nesta área. Como no Parque só houve diásporos disponíveis em meses da estação chuvosa, menos espécies desta área utilizaram a magnólia como recurso alimentar, talvez em função da oferta de outros recursos nesta época do ano. O predomínio da estratégia de coletar os frutos de modo pousado parece refletir uma vantagem desta tática, uma vez que permite à ave escolher o fruto a ser consumido. Em voo, a ave tem menor possibilidade de escolha, além de ter um gasto energético maior (MELO et al. 2003). Em ambientes perturbados, há um predomínio de aves onívoras, pois as espécies que compõem essa guilda alimentar são, em sua maioria, generalistas que podem se beneficiar das alterações provocadas pelo homem e explorar uma maior variedade de recursos (VILLANUEVA; SILVA 1996) o que explica o maior número de onívoros entre as espécies registradas neste estudo. Em função da maior plasticidade de sua dieta, onívoros são a guilda que mais frequentemente se beneficia da presença de plantas frutíferas exóticas (LARUE 1994; REICHARD et al. 2001). Na área urbana de Hong Kong foram registradas interações entre aves e/ou morcegos e 29 espécies de plantas exóticas, a maioria envolvendo frugivoria (CORLETT 2005). Ainda segundo o mesmo autor, alguns frutos exóticos estiveram disponíveis ao longo de todo o ano, inclusive nos períodos de baixa produção de frutos por espécies nativas. Em um estudo que avaliou a utilização de plantas por aves em jardins urbanos da Austrália, Daniels e Kirkpatrick (2006) constataram que plantas exóticas foram mais utilizadas do que as nativas para obtenção de frutos, um indício de que espécies vegetais introduzidas podem ser importantes para a conservação das aves nas cidades. Entretanto, figueiras nativas atraem mais aves e morcegos frugívoros do que exóticas (CORLETT 2006) e aves nectarívoras urbanas dão preferência a plantas nativas (FRENCH et al. 2005; YOUNG et al. 2007). Além disso, a diversidade de aves pode diminuir com o aumento da densidade de espécies arbóreas exóticas (KHERA et al. 2009), resultados que sugerem que, embora algumas espécies de aves possam se beneficiar da presença de plantas frutíferas exóticas na área urbana, estas espécies introduzidas podem afetar negativamente a avifauna presente nestes ambientes. Lombardi e Motta-Júnior (1993) recomendam o plantio de indivíduos de M. champaca no ambiente urbano em função da sua oferta de alimento a diversas espécies de aves, além da sua aparente incapacidade de crescimento fora de cultivo no Brasil. Blum et al. (2008) avaliaram a situação da arborização das vias públicas de Maringá, indicando as espécies com potencial para se estabelecer ou se tornar invasoras, e classificaram a magnólia-amarela, M. champaca, como espécie introduzida, isto é, aquelas cujos indivíduos conseguem se desenvolver, mas sem se reproduzir no novo ambiente. Entretanto, Figueiredo (1997) testou um modelo de adaptação desta planta exótica ao ambiente brasileiro e verificou que a adaptação seria possível se os diásporos fossem consumidos por uma ave e defecados em terreno pantanoso, de modo a permitir sua germinação. Assim, apesar de M. champaca atuar como fonte de alimento para diversas espécies no ambiente urbano, o seu plantio não deve ser recomendado sem que novos estudos avaliem se esta espécie pode se estabelecer em áreas naturais. Estudos futuros podem ainda investigar quais são as plantas nativas frutíferas mais atrativas para as aves, de modo a permitir o manejo adequado do ambiente urbano. AGRADECIMENTOS Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais da Universidade Federal de Uberlândia. Ao Prof. Dr. Daniel Blamires pela leitura crítica do manuscrito e a três revisores anônimos pelas sugestões. À 2061 Disponibilidade de frutos... OLIVEIRA, D. S. F.; FRANCHIN, A. G.; MARÇAL-JÚNIOR, O. Biosci. J., Uberlândia, v. 29, n. 6 , p. 2053-2065, Nov./Dec. 2013 FAPEMIG pelo apoio concedido a esta pesquisa e à CAPES pela concessão da bolsa de Mestrado ao autor principal deste trabalho. ABSTRACT: Exotic plants used in urban tree planting can play an important role in bird conservation in urban environments when they offer some kind of resource. The aim of this study was to evaluate the availability of fruits of Michelia champaca in the urban area of Uberlândia, and its consumption by birds. The study was carried out between June 2008 and October 2009 in three urban green areas. A total of 167 hours of observation were made in 14 plant individuals for the analysis of consumption of diaspores (arillate seeds) by birds. The availability of diaspores was estimated by counting all visible open fruits in 34 individuals. Mature fruits were available in at least one of the areas along virtually the entire period of study even in months of dry season, with the most abundant fruiting occurring in February 2009. A total of 149 feeding events (FE) performed by 20 species of birds (3 orders, 6 families, 15 genera) were recorded. There was no significant difference between areas in the number of diaspores consumed (H=0.77; gl=2; p=0.68) nor in the number of FE (H=1,40; gl=2; p=0,49). Comparing the number of FE of the main consumers there was no significant difference between areas (H= 3,19; gl=2; p=0,19). Regarding to feeding habits, there was a predominance of omnivores (n = 12; 60%), followed by insectivorous species (n = 6; 30%). There were no records of agonistic interactions among consumers of M. champaca. The results suggest that this species can act as an alternative food source for the local avifauna, since its fruits are available during most of the year. KEYWORDS: Urban ecology. Frugivory. Exotic plants. Food resources. REFERÊNCIAS ALTMANN, J. Observational study of behavior: sampling methods. Behaviour, Leiden, v. 49, p. 227–267. 1974. ARGEL-DE-OLIVEIRA, M. M. Aves urbanas. In: Anais do V Congresso Brasileiro de Ornitologia. Campinas: UNICAMP. p. 151-162. 1996. BLAIR, R. B. 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