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Original Article
Biosci. J., Uberlandia, v. 31, n. 1, p. 1-8, Jan./Feb. 2015
ATIVIDADE FUNGICIDA DO ÓLEO ESSENCIAL DE Cymbopogon winterianus
JOWIT (CITRONELA) CONTRA Fusarium solani
FUNGICIDE ACTIVITY OF ESSENTIAL OIL Cymbopogon winterianus JOWIT
(CITRONELLA) AGAINST Fusarium solani
Tatiane Paulino da CRUZ1, Fábio Ramos ALVES2, Rodolfo Ferreira MENDONÇA1,
Adilson Vidal COSTA3, Waldir Citra de JESUS JUNIOR2,
Patrícia Fontes PINHEIRO3; André Kulitz MARINS4
1. Mestre, Doutoranda em Produção Vegetal, Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, ES,
Brasil. agronomapaulino@hotmail.com; 2. Doutor Professor, Departamento de Produção Vegetal, Centro de Ciências Agrárias da
Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, ES, Brasil; 3. Doutor, Professor, Departamento de Química e Física, Centro de Ciências
Agrárias da Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, ES, Brasil; 4. Graduando em Química, Centro de Ciências Agrárias da
Universidade Federal do Espírito Santo, Alegre, ES, Brasil.
RESUMO: O declínio é a principal doença da goiabeira causada pelo parasitismo de Meloidogyne enterolobii e
pelo fungo Fusarium solani, tem sido responsável pela erradicação de muitos pomares em âmbito nacional, o que resulta
em elevada perda econômica aos produtores. Devido à crescente pressão da sociedade por produtos naturais e com o
aumento da importância dos óleos essenciais no manejo de doenças de plantas, o objetivo deste trabalho foi identificar os
principais componentes e avaliar o efeito fungitóxico do óleo essencial de Cymbopogon winterianus (citronela) sobre três
isolados de Fusarium solani (UENF/CF163, UENF/CF241 e UENF/CF295). O óleo essencial foi obtido por
hidrodestilação, utilizando o aparelho tipo Clevenger. Os compostos foram identificados por cromatografia gasosa e
cromatografia gasosa com detector de massas do óleo essencial. Para avaliar o efeito dos óleos essenciais no crescimento
micelial, esporulação e germinação de esporos do fungo, foram utilizadas alíquotas de 5, 10, 15, 20, 25 e 30 µL do óleo
essencial que foram distribuídas na superfície do meio de cultura BDA contido em placas de Petri antes da repicagem do
fungo. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado num esquema fatorial 1 x 6 + 1, (um óleo, seis alíquotas
e uma testemunha adicional), com 5 repetições. Os principais componentes encontrados no óleo de C. winterianus foram o
geranial (28,62%), citronelol (23,62%) e neral (17,10%). A menor alíquota do óleo essencial de citronela (5µ L) inibiu em
mais de 90% a germinação de esporos dos isolados UENF/CF241 e UENF/CF295 e reduziu a produção de esporos em
mais de 95% nos três isolados, indicando que esse óleo possui uma boa atividade fungitoxica para esses isolados.
PALAVRAS-CHAVE: Fungicida natural. Óleo volátil. Cymbopogon winterianus.
INTRODUÇÃO
Atualmente, uma das principais causas de
redução da produção de goiabas é o declínio, doença
complexa causada pelo parasitismo do nematóide
Meloidogyne enterolobii Yang e Eisenback, 1983,
que predispõe a planta à podridão radicular causada
pelo fungo Fusarium solani (Mart.) Sacc. (GOMES
et al., 2011). Essa doença foi responsável pela
erradicação de aproximadamente 5.000 ha de
pomares de goiaba em âmbito nacional, o que
resultou em perdas aos produtores de
aproximadamente US$ 70 milhões de dólares
(PEREIRA et al. 2009; GOMES, 2012).
Devido às dificuldades relacionadas ao
manejo de fungos de solo e à crescente pressão da
sociedade pela preservação do Meio Ambiente, têm
sido incentivadas as pesquisas que visam o uso de
métodos alternativos no manejo fitossanitário, desse
modo, os óleos essenciais vêm sendo estudados com
uma maior frequencia (ZACARONI et al., 2009,
SOYLU et al., 2010; FERRAZ; VALLE, 1997).
O uso de óleos essenciais como fungicidas
naturais apresenta inúmeras vantagens: podem
conter compostos que os fungos não conseguem
inativar, são menos agressivos ao Meio Ambiente,
podem sofrer biodegradação e possuem múltiplos
modos de ação, o que amplia o espectro de ação ao
mesmo tempo em que age de maneira seletiva
(FERRAZ; FREITAS, 2004).
Cymbopogon winterianus Jowit (citronela),
pertencente à família Cardiopteridaceae, é uma
planta aromática muito parecida com a capim-limão
e seu óleo essencial possui vários compostos, sendo
os mais expressivos o citronelal, geraniol e
limonemo. Também é conhecida por sua
propriedade repelente de mosquitos, bem como
também vem sendo pesquisadas como agentes
antifúngicos e antibacterianos (COSTA et al., 2008).
O potencial de óleos essenciais no manejo
de fitopatógenos tem sido evidenciado em vários
trabalhos. Cruz et al. (2012) ao avaliarem a
atividade do óleo de hortelã-pimenta para um
isolado de F. solani observaram que, a partir da
Received: 03/04/13
Accepted: 07/07/14
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alíquota de 10 µ L, houve inibição total do
desenvolvimento ‘in vitro’. O óleo essencial de
citronela foi testado contra Pyricularia grisea,
sendo que na alíquota de 10 µ L proporciona 100%
de inibição do crescimento micelial do fungo
(PERINI et al., 2013). Costa et al. (2008) estudando
o óleo essencial de citronela no controle da bactéria
fitopatogênica Erwinia carotovora verificaram que
o mesmo promoveu redução do halo de crescimento
da bactéria superior ao obtido com o uso de
tetraciclina.
Nesse sentido, o objetivo deste trabalho foi
identificar os componentes presentes e avaliar o
efeito ‘in vitro’ do óleo essencial de C. winterianus
frente a três isolados de F. solani.
MATERIAL E MÉTODOS
Os experimentos foram conduzidos nos
laboratórios do Núcleo de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico em Manejo Fitossanitário
(NUDEMAFI) do Centro de Ciências Agrárias da
Universidade Federal do Espírito Santo
(CCA/UFES), Alegre, ES.
O óleo essencial de citronela foi obtido por
hidrodestilação no laboratório de fitoquímicos do
NUDEMAFI de acordo com a metodologia
desenvolvida por Pinheiro et al. (2013). Uma
amostra de material vegetal fresco (100 g) foi
transferida para o balão de destilação contendo água
destilada (2 L). O balão foi acoplado ao aparelho do
tipo Clevenger e este ao condensador. A
hidrodestilação foi mantida por 3 horas após o início
da ebulição da água. A fase orgânica foi recolhida
por extração líquido-líquido do hidrolato (500 mL)
com pentano (5x30 mL). Nesta, foi vertida uma
quantidade em excesso de sulfato de sódio anidro
para retirada de água da amostra, procedendo-se à
sua filtração. O filtrado foi levado ao aparelho rota
evaporador para obtenção do óleo essencial.
A identificação dos componentes voláteis
foi realizada por cromatografia gasosa acoplada ao
espectrômetro de massas (CG-EM), modelo QP-
PLUS-2010 (SHIMADZU). A coluna
cromatográfica utilizada foi do tipo capilar de sílica
fundida com fase estacionária Rtx-5MS, de 30 m de
comprimento e 0,25 mm de diâmetro interno,
utilizando-se hélio como gás de arraste. As
temperaturas foram de 220ºC no injetor e 300ºC no
detector. A temperatura inicial da coluna foi de
60ºC, sendo programada para ter acréscimos de 3ºC
a cada minuto, até atingir a temperatura máxima de
240ºC (PINHEIRO et al. 2013). A identificação dos
compostos foi obtida por comparações dos espectros
de massas com os existentes na biblioteca NIST,
com a literatura e pelo índice de Kovat’s (ADAMS,
2007).
A quantificação dos constituintes químicos
do óleo essencial foi realizada por cromatografia em
fase gasosa em equipamento SHIMADZU GC-2010
Plus, equipado com detector de ionização de chama
(CG-DIC). O gás de arraste utilizado foi o
nitrogênio e coluna capilar Rtx-5MS, 30 m de
comprimento e 0,25 mm de diâmetro interno. As
temperaturas do injetor e do detector foram fixadas
em 240 e 250ºC, respectivamente. A programação
de temperatura no forno foi a mesma utilizada nas
análises por CG-EM. Uma quantidade de 10 mg da
amostra foi diluída em diclorometano (1 mL), sendo
injetado 1 µ L da mistura (PINHEIRO et al., 2004).
Os três isolados de F. solani usados neste
trabalho, obtidos de raízes de goiabeira com
sintomas de declínio, foram cedidos pela Clínica
Fitossanitária da Universidade Estadual Norte
Fluminense Darcy Ribeiro (UENF). Em tubos do
tipo Eppendof® de 2 mL de capacidade foram
adicionados as alíquotas de 5, 10, 15, 20, 25 e 30 µ L
do óleo de C. winterianus com 2 mL de suspensão
aquosa contendo 2 x 104 conídios/mL do fungo,
obtidos a partir de colônias em crescimento com
esporulação no meio de cultura Agar Batata
Dextrose-BDA, após 10 dias de incubação em estufa
com demanda bioquímica de oxigênio (BOD),
regulada à temperatura de 25 + 2ºC.
Como controle foi utilizada uma suspensão
de conídios (2 x 104 conídios mL-1) em água
destilada esterilizada. Após 12 h de incubação, foi
quantificada a germinação dos conídios com o
auxilio de uma câmara de Neubauer
(hemacitômetro). Foram considerados como
germinados os conídios com tubos germinativos
apresentando comprimento igual ou superior à
maior dimensão do esporo. O ensaio foi realizado
com cinco repetições por tratamento.
Para se verificar o efeito do óleo essencial
sobre o crescimento micelial, alíquotas de 5, 10, 15,
20, 25 e 30 µL do óleo essencial foi colocada no
centro de placas de Petri (9 cm de diâmetro)
contendo o meio BDA e distribuídas sobre a
superfície do meio de cultura com auxilio de alça de
Drigalsky. Em seguida, um disco de 1 cm de
diâmetro do meio de cultura contendo micélio de F.
solani com 10 dias de incubação foi transferido para
o centro das placas contendo uma das alíquotas
mencionadas anteriormente do óleo essencial. As
placas foram seladas com papel aderente,
identificadas e incubadas em estufa tipo BOD sob
fotoperíodo de 12h, à temperatura de 25 ˚C
(SALGADO et al., 2003). A avaliação do
experimento teve inicio 24h após sua instalação,
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realizando-se medições ortogonais do diâmetro das
colônias diariamente, sendo que cada medição
correspondeu à média de duas medidas
diametralmente opostas da colônia fúngica, tendo
como referência as placas testemunhas (BALBI-
PEÑA et al., 2006). O crescimento foi avaliado até
que a testemunha completasse todo o diâmetro da
placa.
Após a avaliação do crescimento micelial de
F. solani, realizou-se a contagem de esporos. Para
isso, foi preparada uma suspensão de esporos, para
cada tratamento, através da adição de 10 mL de
água destilada às placas de Petri. Com o auxílio de
uma alça de Drigalsky, realizou-se uma leve fricção
da colônia fúngica, de modo que fossem liberadas as
estruturas reprodutivas do fungo do meio de cultura.
A suspensão obtida foi filtrada em copo tipo béquer,
com auxílio de um funil de vidro e camada de gaze,
possibilitando a passagem da suspensão aquosa
contendo os esporos, mas retendo os demais
materiais, como as hifas. A suspensão foi
homogeneizada e, em seguida, quantificada o
número de conídios com o auxilio de uma câmara
de Neubauer (hemacitômetro).
Para estudar o efeito do óleo sobre os três
isolados de F. solani, utilizou-se o Delineamento
Inteiramente casualizado (DIC) em esquema fatorial
1 x 6 + 1 (um óleo, seis alíquotas de cada óleo e
uma testemunha adicional). Em todos os
experimentos foram utilizadas 5 repetições. Os
dados foram submetidos à analise de variância e o
efeito das diferentes alíquotas no índice de
crescimento micelial, na redução da esporulação e
inibição da germinação de esporos foram analisados
por análise de regressão e pelo teste de Scott Knott.
Todas as análises foram feitas com auxílio do
programa estatístico R (R DEVELOPMENT CORE
TEAM, 2011).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
O rendimento do óleo essencial das folhas
de C. winterianus, calculado em relação à massa
seca, foi de 2,02% (m m-1). O valor encontrado por
Soares et al. (2008) foi de 1,30%. Os principais
componentes encontrados no óleo de C. winterianus
(Tabela 1) foram o geranial (28,62%), citronelal
(23,62%) e neral (17,10%), sendo esses compostos
classificados como monoterpenos.
A presença dos compostos citronelal no óleo
desta planta foi relatado por Labinas e Crocomo
(2002). Quintans-Júnior et al. (2008) encontraram a
presença de geraniol (40,06%), como o principal
constituinte, seguindo pelos compostos citronelal
(27,44%) e citronelol (10,45%).
Leite et al. (2011) encontraram como
componentes majoritários do óleo essencial de C.
winterianus o citronelal (36,19%), geraniol
(32,82%) e citronelol (11,37%). Já Oliveira et al.
(2010) relataram que o óleo essencial de C.
winterianus apresentou como componentes
majoritários o citronelal (34,60%), geraniol
(23,17%) e citronelol (12,09%). Segundo Chen e
Vijoen, (2010), o geraniol tem atividade anti-
séptica, inibindo o crescimento de fungos e de
bactérias.
O rendimento e a composição química dos
óleos essenciais são afetados por diversos fatores,
incluindo a espécie botânica, devido à diversidade
genética. Tais fatores são: as partes utilizadas e
metodologia empregada no processo de extração,
fisiologia inerentes à planta (fase de
desenvolvimento, ciclo de polinização, variações
sazonais, condições de estresse da planta),
condições ambientais tais como clima, poluição
atmosférica, características do solo, luminosidade,
temperatura, pluviosidade, nutrição, época e horário
de coleta, variações geográficas, interações entre
planta/planta, planta/microrganismos e
plantas/insetos (GOBBO-NETO; LOPES, 2007;
MORAIS, 2009; AZAMBUJA, 2011).
Apesar de os óleos essenciais possuírem
quantidade variável de substâncias, é comum
ocorrer o predomínio de um ou dois compostos em
maior quantidade. A atividade antifúngica pode
estar associada à presença de um destes compostos
ou à ação sinérgica de dois ou mais compostos
presentes (SILVA; BASTOS, 2007).
Quanto à atividade do óleo essencial de C.
winterianus contra o fungo F. solani houve redução
do crescimento micelial dos três isolados em função
das alíquotas crescentes do óleo estudado (Figura 1).
A inibição da germinação de esporos foi
verificada somente para o isolado UENF/CF163
(Figura 2), de modo crescente em função das
alíquotas testadas. Para os demais isolados a menor
alíquota testada reduziu em mais de 90% a
germinação de esporos. O modelo de regressão que
mais ajustou para explicar esse comportamento foi o
modelo quadrático.
Em relação ao número médio de esporos
produzidos, as diferentes alíquotas não apresentaram
efeito significativo, sendo que a menor alíquota
testada promoveu redução superior a 95% do
desenvolvimento dos três isolados fúngicos,
indicando uma maior sensibilidade dos isolados na
presença do óleo.
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Tabela 1. Composição química do óleo essencial (%) e índice de Kovats calculado e tabelado para folhas de C.
winterianus.
Compostos % Área KI cala KI tabb
Limoneno 0,95 1036 1031
Linalol 0,67 1104 1098
Isopulegol 1,53 1153 1145
Citronelal 23,62 1161 1153
Citronelol 17,10 1236 1228
Neral 0,49 1249 1240
Geraniol 28,62 1263 1255
Geranial 0,63 1278 1270
Acetato de terpinen-4-ol 5,72 1341 1340
Acetato de citronela 1,09 1360 1354
NIc 3,33 1362 _
Eugenol 0,15 1365 1356
Acetato de geranila 1,69 1383 1389
Beta-Elemeno 0,53 1397 1391
Germacreno-D 0,83 1485 1480
Delta-Cadineno 1,25 1531 1524
Elemol 5,27 1557 1549
NIc 1,45 1583 _
Beta-Eudesmol 0,52 1641 1649
Torreol 1,44 1651 1645
alpha –Cadinol 2,96 1663 1653
aÍndice de Kovats calculado. bÍndice de Kovats tabelado (ADAMS, 2007). cNão-identificado.
Aliquotas de óleo de Cymbopogon winterianus
0 5 10 15 20 25 30 35
C
re
sc
im
en
to
m
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l
(c
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)
0
2
4
6
8
10
Figura 1. Crescimento micelial (cm) ‘in vitro’de três isolados de F. solani (isolados UENF/CF163,
UENF/CF241 e UENF/CF295) submetido a diferentes alíquotas (0, 5, 10, 15, 20, 25 e 30 µL) do
óleo essencial de Cymbopogon winterianus.
Ȳ UENF/CF163= 6,31-0,55x+0,11x
2 R2= 0,9488
Ȳ UENF/CF 241= 2,73-0,27x+0,006x
2 R2= 0,7857
Ȳ UENF/CF 295= 8,55-0,68x+0,01x
2 R2= 0,8138
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Aliquotas de óleo de Cymbopogon winterianus
0 5 10 15 20 25 30 35In
ib
iç
ão
d
a
ge
rm
in
aç
ão
d
e
es
p
or
os
(
%
)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
110
120
Figura 2. Inibição da germinação de esporos (%) de isolados de F. solani isolados UENF/CF163 submetido a
diferentes alíquotas (0, 5, 10, 15, 20, 25, 30 µL) do óleo essencial de C. winterianus.
A potencial atividade do óleo essencial de
C. winterianus contra os três isolados de F. solani
pode estar relacionada à presença de componentes
químicos com ação antifúngica. As substâncias
encontradas nos óleos apresentam diversos grupos
funcionais como: hidroxilas, carbonilas e duplas
ligações. Além disso, pressupõe-se haver uma
oxidação dos constituintes celulares que são
metabolizados em outras substâncias (SALGADO et
al., 2001). Embora a atividade biológica de óleos
essenciais geralmente seja atribuída ao seu(s)
composto(s) majoritário(s), é importante ressaltar
que o efeito sinérgico ou antagônico de um
composto em menor concentração na composição
desse óleo deve ser considerado, pois cada
componente pode ter sua parcela de contribuição
para a atividade biológica desses óleos
(DAFERERA et al., 2003).
Souza et. al (2005) avaliaram, ‘in vitro’, a
eficiência de alguns fungicidas e óleos essenciais de
eucalipto e C. winterianus para controle de
Monilinia fructicol. Os autores observaram que a
aplicação do óleo de C. winterianus apresentou
potencial para controle do patógeno nas doses mais
elevadas, eficiência semelhante àquela mostrada
pelos fungicidas triazólicos e superior ao fungicida
azoxystrobin e ao óleo de eucalipto. Pereira et al.
(2011), também obtiveram respostas positivas em
relação à inibição do desenvolvimento do fungo
Cercopora coffeicola com os mesmos óleos. Perini
(2008) estudando o efeito curativo e preventivo do
óleo essencial de citronela e de fungicida (tiofanato
metílico) no manejo da brusone do arroz observou
que para o efeito curativo e protetor do óleo de
citronela na concentração de 2% obteve o mesmo
resultado que a aplicação do fungicida, promovendo
a redução de 50% dos sintomas da doença.
A atividade antifúngica dos óleos essenciais,
segundo alguns autores, pode estar relacionada com
sua propriedade hidrofóbica, o que significa que ao
entrar em contato com o fungo, os componentes do
óleo interagem com a mitocôndria e com os lipídeos
da membrana plasmática, alterando a sua
permeabilidade, causando distúrbios estruturais, o
que pode promover a exposição do conteúdo celular,
inclusive do núcleo (SILVA et al., 2003; BAKKALI
et al., 2008; COSTA et al., 2011 ). De fato, Rasooli
et al. (2006), utilizando microscopia eletrônica de
varredura, conseguiram observar que a parede,
membrana e organelas celulares do fungo
Aspergillus niger sofreram severos danos quando
expostos aos óleos essenciais de Thymus eriocalyx e
T. x-porlock, enquanto que o micélio apresentou
alterações morfológicas nas suas hifas, interrupção e
destruição das membranas plasmáticas e
mitocondriais. Costa et al. (2011), estudando o
efeito do óleo essencial de S. aromaticum sobre o
fungo Ralstonia solani, também observaram
diferentes alterações morfológicas das hifas.
Perini et al. (2013) ao avaliarem o óleo
essencial de citronela também encontraram inibição
total do crescimento micelial a partir da alíquotas de
10 µL para o P. grisea. Costa et al. (2008)
estudando o óleo essencial de citronela no controle
da bactéria fitopatogênica Erwinia carotovora
verificaram que o óleo promoveu uma redução do
halo de crescimento superior ao obtido com o uso de
antibiótico.
Ȳ UENF/CF 163= 59,55+3,54x-0,074x
2 R2= 0,9447
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CONCLUSÕES
Os principais componentes identificados no
óleo de C. winterianus foram o geranial (28,62%),
citronelol (23,62%) e neral (17,10%).
Pode-se inferir que o óleo essencial de C.
winterianus foi eficiente em todos os parâmetros
avaliados nesse estudo para F. solani, o que indica a
existência de compostos com ação fungicida
presentes no referido óleo e apresenta potencial para
utilização no manejo integrado do declínio da
goiabeira.
AGRADECIMENTOS
À Coordenação de Aperfeiçoamento de
Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo apoio
financeiro, e ao Professor Ricardo Moreira de Souza
da Universidade Estadual Norte Fluminense Darcy
Santos pela doação dos isolados fúngicos.
ABSTRACT: The decline is the main disease of guava caused by parasitism of Meloidogyne enterolobii and the
fungus Fusarium solani, has been responsible for the eradication of many orchards nationwide, resulting in high economic
loss to producers. Due to increasing pressure from society for more natural products and to increase the importance of
essential oils in the management of plant diseases, the aim of this study was to determine the chemical composition and
evaluate the antifungal effect of the essential oil of Cymbopogon winterianus (citronella) on three isolates of Fusarium
solani (UENF/CF 163, and UENF/CF241 UENF/CF295). The essential oil was obtained by hydrodistillation using the
Clevenger type apparatus. The compounds were identified by gas chromatography and gas chromatography with mass
detector essential oil. To evaluate the effect of essential oils on mycelial growth, sporulation and germination of spores of
the fungus were used aliquots of 5, 10, 15, 20, 25 and 30 µ l essential oil which were distributed on the surface of PDA
culture medium contained in Petri dishes before subculturing the fungus. The experimental design was completely
randomized with a 1 x 6 + 1, (an oil, six aliquots and an additional control) with 5 repetitions. The major components
found in the oil of C. winterianus were geranial (28.62%), citronellol (23.62%) and neral (17.10%). The lowest essential
oil of citronella (5µL) inhibited more than 90% spore germination of isolates UENF/CF241 and UENF/CF295 and reduced
the production of spores in over 95% in three isolates.
KEYWORDS: Fungicide natural. Volatile oil. Cymbopogon winterianus.
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