FATORES DE MORTALIDADE NATURAL DO Symphyta NEOTROPICAL Haplostegus nigricrus (HYMENOPTERA: PERGIDAE)


Communication 115

FATORES DE MORTALIDADE NATURAL DO Symphyta NEOTROPICAL 
Haplostegus nigricrus (Hymenoptera: Pergidae) 

 
NATURAL MORTALITY FACTORS OF THE NEOTROPICAL Symphyta Haplostegus 

nigricrus (Hymenoptera: Pergidae) 
 

Alexandre Igor Azevedo PEREIRA1; Carmen Rosa da Silva CURVÊLO2; David R. SMITH3; 
José Milton Milagres PEREIRA1; Teresinha Vinha ZANUNCIO1; José Cola ZANUNCIO1

1. Departamento de Biologia Animal, Universidade Federal de Viçosa - UFV, Viçosa, MG, Brasil. aiapereira@yahoo.com.br;  
2. Departamento de Fitotecnia - UFV, Viçosa, Minas Gerais, Brasil. 3. Systematic Entomology Laboratory, PSI, Agricultural 

Research Service, National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington, D.C., United States of America. 
 

RESUMO: Os principais fatores de mortalidade natural de Haplostegus nigricrus Conde (Hymenoptera: 
Symphyta: Pergidae) presente em área de mata secundária no município de Viçosa, Minas Gerais, Brasil são descritos. 
Adultos de H. nigricrus foram amostrados mensalmente, durante um ano, por varredura de vegetação, e seus números 
correlacionados com a temperatura e precipitação. Os inimigos naturais foram registrados através de larvas e adultos de H. 
nigricrus mantidos em laboratório e campo e incluem predadores, parasitóides, vírus e fungos. Inimigos naturais não 
foram observados nas fases de ovo e adulto e a viabilidade das pupas foi reduzida sob condições laboratoriais. Haplostegus 
nigricrus é bivoltino e seu ciclo de vida coincide fortemente com ambos os picos populacionais. A baixa ocorrência de 
inimigos naturais, a alta viabilidade da fase de ovo e a forte correlação com os fatores abióticos regionais sugerem que essa 
espécie tenha alta adaptabilidade aos habitats compostos por Myrtaceae nativas de importância econômica no Brasil. 

 
PALAVRAS-CHAVE: Goiabeira. Sawfly. Herbivoria. Pentatomidae. Controle Biológico.   
 

INTRODUÇÃO 
 
Membros da ordem Hymenoptera, 

subordem Symphyta, apresentam importância para a 
ciência por apresentarem características 
diferenciadas dos membros da subordem Apocrita 
(vespas, formigas e abelhas), como a herbivoria 
(DOWTON; AUSTIN, 1994). Os Symphyta são 
estudados em vários ramos da entomologia como a 
genética e evolução (SCHULMEISTER, 2003), 
bioquímica (BOEVÉ; SCHAFFNER, 2003) e 
manejo integrado (SHANOWER; HOELMER, 
2004).  

Algumas características deram suporte a 
grande quantidade de estudos sobre Symphyta em 
regiões temperadas como (1) grande riqueza de 
espécies (KOUKI et al. 1994; MATSUKI et al. 
1994); (2) centros de pesquisas especializados e, 
conseqüentemente, de taxonomistas; (3) maior 
quantidade de espécies com status de pragas 
agrícolas ou florestais (VEJPUSTKOVÁ; 
HOLUSA, 2006; HANSSEN; SOLBERG, 2007) e 
(4) potencial como agentes de controle biológico de 
plantas invasoras (HODDLE, 2002).  

Todavia, a peculiaridade da fauna 
Neotropical e o grande número de espécies 
identificadas (Pereira 2008) reforçam a necessidade 
de esforços para a diagnose dos aspectos básicos das 
populações de Symphyta. Dessa forma, o presente 
trabalho descreve fatores de mortalidade natural do 
Symphyta Neotropical Haplostegus nigricrus Conde 

(Hymenoptera: Pergidae) por meio de observações 
de campo e laboratório.  
 
MATERIAL E MÉTODOS 

 
O estudo foi realizado em área do setor de 

Apicultura da Universidade Federal de Viçosa 
(UFV) em Viçosa, estado de Minas Gerais sob 
latitude de 20° 45' Sul e longitude de 42o 51' Oeste e 
altitude de 651m em um fragmento de mata nativa 
com 20 ha. Esta área apresenta relevo pouco 
acentuado e vegetação diversificada, com espécies 
nativas e exóticas, incluindo Psidium guajava, 
Psidium catleianum e Eucalyptus spp. (Myrtaceae).  

Plantas de P. guajava, no campo, foram 
vistoriadas pela manhã (9:00 – 12:00hs) e à tarde 
(15:00 – 18:00hs) em dias alternados, de março de 
2007 a fevereiro de 2008 devido à abundância de 
larvas de H. nigricrus presentes nesse hospedeiro.  
 Quinze populações larvais neonatas de H. 
nigricrus cada uma com, aproximadamente, 90 a 
130 indivíduos foram observadas, sob condições 
naturais, em plantas de goiabeira e, durante o 
período experimental, diagnosticou-se possíveis 
agentes de mortalidade natural desse inseto. As 
fases de pupa, adulto e de ovos foram, também, 
observadas no campo e em laboratório. Adultos de 
H. nigricrus observados em campo foram 
capturados com aspiradores entomológicos de vidro 
(150ml) e mantidos em plantas de goiabeira através 
de sacos de tecido organza branca (20 x 30 cm), 

Biosci. J., Uberlândia, v. 26, n. 1, p. 115-120, Jan./Feb. 2010 Received: 16/08/08 
Accepted: 19/11/08 

mailto:aiapereira@yahoo.com.br


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fechados com barbante e envoltos em galhos 
contendo folhas sadias de goiabeira, de acordo com 
metodologia de Zanuncio et al. (2006), para 
aquisição de posturas e, conseqüentemente, larvas 
neonatas. As folhas com posturas de H. nigricrus 
foram mantidas na planta até a eclosão das larvas 
para evitar o ressecamento foliar e inviabilidade dos 
ovos (CODELLA; RAFFA, 2002). As populações 
larvas de H. nigricrus trazidas para laboratório 
foram mantidas em gaiolas teladas de madeira, com 
dimensões de 30 x 30 x 30 cm, com tampa de vidro 
e fundo de madeira. No interior de cada gaiola, foi 
inserido um recipiente de vidro (250 ml), com água 
destilada em seu interior, através do qual folhas de 
goiabeira foram inseridas e oferecias como substrato 
vegetal para alimentação das larvas. A cada 48 
horas as folhas e a água foram renovadas para evitar 
desidratação do material vegetal. A mortalidade da 
fase larval até a de pré-pupa foi quantificada.  

Além disso, os indivíduos de H. nigricrus, 
que atingiram a fase de pupa, foram 
individualizados em potes plásticos de 500 ml com 
400 ml de seu volume preenchido com solo oriundo 
de condições naturais (sem peneiramento) ou com 
vermiculita para se avaliar a influência desses dois 
substratos na viabilidade dessa fase que, geralmente, 
ocorre no solo (PEDROSA-MACEDO, 2000). 
 Os dados de temperatura (ºC) e precipitação 
pluviométrica (mm) do município de Viçosa (MG), 
durante o período de coleta dos adultos de H. 
nigricrus, foram obtidos da estação meteorológica 
do setor de Engenharia Agrícola da UFV para se 
analisar a correlação do número mensal de adultos 
de H. nigricrus em função desses dois fatores 
ambientais. A análise de correlação foi realizada a 
5% de probabilidade com o software estatístico 
Sistema de Análises Estatísticas e Genéticas 
(SAEG).    
 
RESULTADOS E DISCUSSÃO 
 

Nenhum inimigo natural foi encontrado nos 
ovos de H. nigricrus, durante todo o período 
experimental, o que pode estar associado ao 
recobrimento pelos tecidos vegetais ressecados da 
nervura foliar das folhas de goiabeira e, também, 
pela distribuição espacial das posturas, que sempre 
são depositadas na região abaxial da folha, 
protegendo os ovos de H. nigricrus no campo. 
Ácaros predadores podem inviabilizar ovos de 
Haplostegus epimelas (Hymenoptera: Pergidae) 
(PEDROSA-MACEDO, 2000), mas isto não foi 
verificado para H. nigricrus e, por isto, não devem 
representar o principal fator de mortalidade natural 
desse Symphyta.    

A fase larval de H. nigricrus é, 
potencialmente, uma daquelas com maior 
susceptibilidade a ataques de inimigos naturais por 
ter maior duração que as de ovo ou adulto e pelo 
fato da herbivoria produzir pistas físicas (p.ex.: 
sinais visuais) e químicas (p.ex.: odores emitidos 
pela planta quando injuriada, pelas fezes dos 
herbívoros, etc.) utilizadas por inimigos naturais 
para localizarem suas presas ou hospedeiros no 
espaço e tempo (ODE, 2006). Isto é reforçado por 
relatos de maior número de inimigos naturais na 
fase larval que em outras do desenvolvimento para, 
também, outras espécies de Symphyta (AL-
SAFFAR; ALDRICH, 1997).  

Larvas de H. nigricrus foram atacadas, no 
campo, pelo percevejo predador Brontocoris tabidus 
Signoret (Heteroptera: Pentatomidae), sendo 
preferidas as afastadas do grupo em relação àquelas 
que mantiveram o comportamento gregário. 
Comportamento semelhante foi observado em 
lagartas de Hylesia spp. (Lepidoptera: Saturniidae), 
sendo aquelas isoladas as preferidas pelo predador 
Harcaptor angulosus (Hemiptera: Harpactorinae) 
(PEREIRA et al. 2009) e, também, em larvas de 
Microdiprion pallipes (Fallén) (Hymenoptera: 
Diprionidae) com maiores índices de parasitismo em 
populações larvais menos densas (OLOFSSON, 
1994).  

Várias espécies de Hymenoptera (Parasítica) 
também utilizam larvas de Symphyta como alimento 
e são, geralmente, associadas a surtos populacionais 
desses herbívoros (OLOFOSSON, 1994), como 
Braconidae, Eulophidae, Ichneumonidae, 
Pteromalidae e Cephidae (SHANOWER; 
HOELMER, 2004). Todavia, apenas um parasitóide 
da família Encyrtidae foi observado em H. nigricrus 
(Figura 1A), entretanto, nenhum adulto desse inseto 
foi obtido de larvas parasitadas e trazidas para 
laboratório. Algumas larvas de H. nigricrus foram 
observadas com sintomas característicos de agressão 
(Figura 1B) ou infecção por vírus (Figura 1C), mas 
o agente causal não foi identificado.   

A mortalidade de H. nigricrus, da fase 
larval à de pré-pupa, foi de 27,96 ± 7,45% o que é 
um valor baixo quando comparado com o de outros 
Symphyta também criados em cativeiro 
(BORASCHI et al. 2005; AVILA-NÚÑEZ et al. 
2007). Este valor pode ser esperado no campo, pois, 
geralmente, predadores e patógenos não 
representam grandes riscos às populações de 
Hymenoptera da suborem Symphyta (PEDROSA-
MACEDO, 2000; SHANOWER; HOELMER, 
2004); além do que muitas espécies de inimigos 
naturais ainda encontram-se desconhecidas em 
várias espécies dessa subordem de Hymenoptera 

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(WILLIAMS, 2007), o que torna difícil de 
diagnosticar a real importância de predadores, 
parasitóides e patógenos na supressão das 
populações desses insetos.   

Pré-pupas de H. nigricrus, acondicionadas 
em potes plásticos com solo sob condições naturais, 
após 30 dias, originaram pupas com 52,0% de 
viabilidade enquanto este valor foi de 16% de pupas 
viáveis com vermiculita no mesmo período.  

Pupas inviáveis apresentaram infecção por 
microorganismos, principalmente fungos, como 
Aspergillus sp. (Figura 1D), mas isto pode, também, 
estar relacionado à falta de algum fator abiótico 
(p.ex.: temperatura do solo, umidade, pH, etc.) 
exigido por esse inseto para a manutenção da sua 
viabilidade pupal. Após um ano de observação, 

nenhum adulto de H. nigricrus foi obtido das pupas 
oriundas de larvas criadas em laboratório, o que 
confirma que a fase de pupa em Symphyta apresenta 
baixa viabilidade, como relatado em outros 
trabalhos (SMITH; JANZEN, 2003; BORASCHI et 
al. 2005).    

Os adultos de H. nigricrus não apresentaram 
nenhum fator importante de mortalidade natural e 
apenas uma fêmea foi encontrada morta sobre 
folhagens de goiabeira, mas sem sintomas de 
agressão. A predação por pássaros, pequenos 
mamíferos, anfíbios e/ou outros insetos pode ocorrer 
(BUCKNER, 1966), porém, também não 
aparentaram reduzir o contingente populacional de 
H. nigricrus, sob condições naturais, de maneira 
significativa.  

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 1. Agentes de mortalidade natural de Haplostegus nigricrus Conde (Hymenoptera: Pergidae): A– 

Parasitóide (família Encyrtidae); B– sintoma desconhecido de agressão por inimigo natural; C– 
sintoma de infecção por vírus e D– pupa de H. nigricrus colonizada por Aspergillus sp. sob 
condições laboratoriais    

 
 
Haplostegus nigricrus aparenta ser bivoltino 

com o primeiro pico populacional iniciado no mês 
de março e o segundo em novembro (Figura 2) e 
com correlação positiva com a precipitação (R2 = 
0,87) e temperatura (R2 = 0,69) (P< 0,05).  

O número de indivíduos adultos de H. 
nigricrus apresentou redução brusca entre os meses 
de maio a setembro quando a precipitação e 
temperatura foram mais baixas (Figura 2). Porém, 
nos demais meses do ano os adultos de H. nigricrus 
puderam ser encontrados em quantidades variáveis.  

Adultos de Aneugmenus merida Smith 
(Hymenoptera: Tenthredinidae) e Heteroperreyia 
hubrichi Malaise (Hymenoptera: Pergidae) 
apresentaram padrão sazonal semelhante com dois 
picos durante o ano (AVILA-NÚÑEZ et al. 2007) 
indicando que populações de Symphyta 
Neotropicais também apresentam alta dependência 
das condições climáticas (SMITH; JANZEN, 2003), 
como geralmente ocorre com os Symphyta do 
Hemisfério Norte (ROININEN et al. 2002; OZAKI 
et al. 2004; PEREZ-MENDOZA; WEAVER, 2006).   

 

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Meses

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Temperatura 
Precipitação

2007 2008

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

 
 
 
Figura 2. Médias mensais de temperatura, precipitação pluviométrica e número de adultos de Haplostegus 

nigricrus Conde (Hymenoptera: Pergidae) capturados em área de mata secundária em Viçosa, 
Minas Gerais, Brasil.  

 
Apesar de ser um herbívoro nativo, H. 

nigricrus não apresenta agentes de mortalidade 
natural capazes de reduzir, drasticamente, sua 
população e, além disso, possui alta viabilidade na 
fase de ovo e alto sincronismo com os fatores 
abióticos da região. Essas características podem 
representar importante critério para o melhor 
entendimento da adaptabilidade desse inseto em 
habitats constituídos por Myrtaceae nativas, como 

Psidium guajava, que possui grande importância 
econômica no Brasil.    

 
AGRADECIMENTOS 

 
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento 

Científico e Tecnológico (CNPq) e à Fundação de 
Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais 
(FAPEMIG) pelo suporte financeiro. 

 
 
ABSTRACT: The main natural mortality factors of Haplostegus nigricrus Conde (Hymenoptera: Symphyta: 

Pergidae) present in a secondary forested area in the municipality of Viçosa, Minas Gerais, Brazil, are described. Adults 
were sampled monthly for one year by sweeping vegetation, and their numbers correlated with temperature and 
rainfall. Natural enemies were recorded from larvae and adults under both laboratory and field conditions and include 
predators, parasitoids, viruses, and fungi.  Natural enemies were not observed in the egg and adult phases and the pupae 
viability was even less under laboratory conditions. Haplostegus nigricrus is bivotine, and its life cycle strongly coincides 
with both.  The low occurrence of natural enemies, the high egg viability, and the strong correlation to regional abiotic 
factors suggest that this species has high adaptability to habitats composed of native Myrtaceae of economic importance in 
Brazil . 
 

KEYWORDS: Guava, Sawfly, Herbivory, Pentatomidae, Biological Control.    
 
 

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